Pierwsze urzędy Po wygranej liberałów w wyborach Churchill został podsekretarzem stanu w ministerstwie ds. kolonii. Na tym stanowisku zajmował się przygotowaniem konstytucji dla podbitych krajów burskich – Transwalu i Oranii – oraz sprawą chińskich robotników pracujących w południowoafrykańskich kopalniach. Zyskał też sławę świetnego mówcy i był uznawany za najbardziej prominentnego polityka niewchodzącego w skład gabinetu. Kiedy więc w 1908 nowy premier Herbert Henry Asquith mianował Churchilla Przewodniczącym Zarządu Handlu, nie przyjęto tego ze zdziwieniem. Zgodnie z ówczesnymi zwyczajami każdy nowo powołany minister musiał zrezygnować ze swojego miejsca w okręgu wyborczym i zostać ponownie wybrany w innym okręgu. Churchill utracił więc swoje miejsce w okręgu Manchester North West na rzecz konserwatysty Williama Joynson-Hicksa, ale został niedługo później wybrany z okręgu Dundee. Jako minister wprowadził radykalne reformy socjalne wspólnie z kanclerzem skarbu Davidem Lloydem George’em.