Następnie rozpoczął służbę w Głównym Zarządzie Wywiadowczym Federacji Rosyjskiej (GRU). Kilkukrotnie awansował. Ostatecznie na stanowisko zastępcy szefa. W 2018 roku Igor Korobow, pełniący wówczas funkcję Szefa GRU, ciężko zachorował. Latem 2018 roku Igor Kostiukow zaczął wykonywać jego obowiązki, na podstawie decyzji ministra obrony. Igor Korobow zmarł 21 listopada 2018 roku. Wszystkie jego obowiązki przejął Igor Kostiukow.
10 grudnia 2018 roku Kostiukow oficjalnie objął funkcję Szefa Głównego Zarządu Wywiadowczego Federacji Rosyjskiej, na podstawie dekretu prezydenta Władimira Putina.
Jest pierwszym oficerem marynarki wojennej, który kieruje GRU. W 2019 roku uzyskał stopień admirała.
Wystąpienia publiczne mały|Gala z okazji stulecia wywiadu wojskowego. Igor Kostiukow pierwszy z lewej, obok prezydenta Władimira Putina. 2 listopada 2018 roku. Igor Kostiukow nie udziela wywiadów, nie rozmawia z dziennikarzami i nie komentuje doniesień medialnych.
W kwietniu 2018 roku był prelegentem podczas VII Moskiewskiej Konferencji Bezpieczeństwa Narodowego.