Nie zachował się ani jeden jego autograf ani wizerunek (istnieją przypuszczenia, że został on przedstawiony na jednej z miniatur, przedstawiającej kapelmistrza otoczonego śpiewakami).
Twórczość Ockeghem jest uważany – obok Jacoba Obrechta – za jednego z najwybitniejszych reprezentantów polifonii franko-flamandzkiej drugiej poł. XV wieku. Jego twórczość dała podstawy tego stylu i wywarła duży wpływ na współczesnych mu i późniejszych twórców. Ockeghem rozwinął technikę kanoniczną, a także zainicjował rozwój techniki przeimitowanej.
Komponował głównie muzykę religijną. Podobnie jak wielu innych kompozytorów, napisał mszę opartą na cantus firmus wziętym z popularnej burgundzkiej piosenki L’homme armé. Czołowe miejsce w dorobku Johannesa Ockeghema zajmują 5-częściowe cykle mszalne, głównie cztero-, ale również trzy- i pięciogłosowe. Na ogół oparte są one na cantus firmus pochodzącym z chansons i innych pieśni, rzadziej z chorału.