Kariera reprezentacyjna Dennis Bergkamp zadebiutował w reprezentacji Holandii w 1990 roku w meczu przeciwko Włochom. Jego pierwszym poważnym turniejem były Mistrzostwa Europy 1992, na których Holandia broniła tytułu. Bergkamp zaistniał w reprezentacji i wyróżniał się (co spowodowało zainteresowanie Interu), jednak piłkarze Holandii odpadli w półfinale.
Jego kolejne dobre występy związane są z Mistrzostwami Świata 1994, na których zagrał we wszystkich meczach swojej drużny, strzelając spektakularną bramkę w przegranym 2:3 meczu z Brazylią. Holandia zawiodła na Euro 1996, kiedy piłkarze byli ze sobą skłóceni, jednak Bergkamp ponownie zdobył gola i zaliczył asystę przy bramce Patricka Kluiverta, w meczu z Anglią, który pozwolił im wejść do ćwierćfinału.
Na Mistrzostwach Świata 1998 we Francji Bergkamp zdobył trzy gole, jeden z nich padł w ostatniej minucie ćwierćfinałowego spotkania z Argentyną, który to mecz dał im awans do półfinału. Bergkamp przejął 40-metrowe podanie Franka de Boera, ograł obrońcę Roberto Ayalę i zdobył gol z półwoleja w prawy róg bramki. Bramka ta została uznana za jedną z najpiękniejszych w całym turnieju.