thumb|left|Ruiny teatru po zbombardowaniu Teatr zawiesił działalność 24 lutego 2022 r. z powodu rosyjskiej inwazji na Ukrainę. W trakcie oblężenia Mariupola był wykorzystywany jako schronienie dla mieszkańców oraz uchodźców z pobliskich miejscowości, których mieszkania i domy zostały zniszczone w wyniku rosyjskich nalotów, głównie kobiet i dzieci. Około 12 marca na placu po dwóch stronach budynku namalowano duże, widoczne z powietrza napisy „Dieti” (ros. „dzieci”), aby oznaczyć go jako obiekt cywilny.
Rano 16 marca 2022 r. teatr został zniszczony w wyniku bezpośredniego trafienia naprowadzaną laserowo bombą lotniczą, prawdopodobnie KAB-500ł. W chwili ataku wewnątrz mogło znajdować się od 800 do 1300 osób. Według mera Mariupola, Wadyma Bojczenki, 19 marca w podziemiach teatru wciąż mogło znajdować się ponad 1000 osób. 25 marca Rada Miasta Mariupol poinformowała, że w wyniku bombardowania teatru zginęło ok. 300 osób.
Dario Franceschini, włoski minister kultury, zadeklarował pomoc Włoch przy odbudowie teatru, gdy tylko będzie to możliwe.