W 1951 Dmitri Nabokov rozpoczął naukę na Harvardzie, gdzie mieszkał w Lowell House i studiował historię oraz literaturę. Mimo tego, że osiągnął wysokie wyniki na egzaminie LSAT i został przyjęty na Harvard Law School (wciąż jako student licencjatu), odrzucił tę ofertę i zdecydował się szukać swojego powołania. Nabokov skończył Harvard z wyróżnieniem w 1955, a następnie uczył się śpiewu (basu) przez dwa lata na Longy School of Music. Dołączył do amerykańskiej armii jako instruktor wojskowego rosyjskiego i asystant kapelana„Nabokov Carries on Father’s Legacy,” The Harvard Crimson, 6 sierpnia 2005..
Kariera Nabokov przetłumaczył na kilka języków wiele dzieł swojego ojca, w tym powieści, opowiadania, dramaty, wiersze, wykłady i listy. Jednym z jego pierwszych tłumaczeń (pod obserwacją ojca) było tłumaczenie „Zaproszenia na egzekucję” z rosyjskiego na angielski. W 1986 roku opublikował tłumaczenie dotychczas nieznanej noweli swojego ojca, już po jego śmierci. „Czarodziej”, napisany po rosyjsku w 1938, został uznany przez Vladimira za stracony przypadek i powszechnie myślano, że dzieło zostało zniszczone. Nowela w niektórych aspektach przypomina „Lolitę”.