W latach 2015–2020 pełniła niższe stanowiska w gabinecie cieni kierowanym przez Corbyna. Odpowiadała wówczas za politykę Partii Pracy w obszarach: służby cywilnej (do 2016), gospodarki cyfrowej (2016–2017) oraz policji (od 2017). Po objęciu funkcji lidera laburzystów przez Keira Starmera, weszła w skład utworzonego przez niego gabinetu cieni jako minister ds. Irlandii Północnej, zaś od 29 listopada 2021 zajmowała w nim stanowisko ministra transportu. 25 kwietnia 2024 ogłosiła w imieniu swojej partii plan częściowej renacjonalizacji brytyjskich kolei.
5 lipca 2024 została ministrem transportu w gabinecie Keira Starmera, utworzonym bezpośrednio po wygranych przez Partię Pracy wyborach parlamentarnych. 29 listopada 2024 złożyła rezygnację z zajmowanego stanowiska, którą premier przyjął tego samego dnia. Przyczyną dymisji było ujawnienie przez stację Sky News, że w 2013 Louise Haigh fałszywie zgłosiła policji kradzież swojego telefonu.
20 lipca 2026 premier Andy Burnham powołał ją w skład utworzonego w tym dniu gabinetu.