Przełomowym momentem w historii miasta był 952 RD, kiedy czarodziej Ahghairon został mianowany głównym doradcą wojennym Waterdeep. Dzięki jego potężnej magii miasto odniosło decydujące zwycięstwo nad trollami, a następnie rozpoczęło okres dynamicznego rozwoju gospodarczego i urbanistycznego.
W 1032 RD ambicje władcy Raurla zagroziły niezależności miasta. Podczas publicznego zgromadzenia Ahghairon zabił Raurla, używając zaklęcia przemiany w węża, a następnie ogłosił powstanie nowego systemu rządów. Wydarzenie to zapoczątkowało rządy Lordów Waterdeep oraz ustanowiło tradycję anonimowej władzy dla ochrony stabilności miasta.
Po śmierci Ahghairona Waterdeep pogrążyło się w okresie niestabilności znanym jako Wojny Gildii, podczas których rywalizujące cechy kupieckie walczyły o dominację polityczną i ekonomiczną. Konflikty te trwały przez kilka dekad, prowadząc do chaosu, zanim Rada Lordów ponownie umocniła swoją pozycję jako nadrzędna władza miasta.
Równolegle z rozwojem miasta, pod jego powierzchnią powstawała Podgóra, ogromny kompleks podziemi stworzony przez czarodzieja Halastra Czarnego Płaszcza.