Fabuła Kampania fabularna Dawn of War III koncentruje się na konflikcie trzech frakcji – Kosmicznych Marines, Eldarów i Orków – które rywalizują o potężny artefakt znany jako Włócznia Khaine’a. Wydarzenia rozpoczynają się na świecie Rycerzy Imperialnych Cyprus Ultima, gdzie siły Krwawych Kruków pod dowództwem Gabriela Angelosa walczą z Orkami dowodzonymi przez Gorgutza. Jednocześnie Eldarzy pod wodzą Arcyprorokini Machy próbują zdobyć artefakt, kierując się proroctwem związanym z jego odnalezieniem. Wkrótce wszystkie trzy frakcje docierają na Acheron – planetę, która po nieobecności wyłania się z Osnowy. Okazuje się, że poszukiwana Włócznia jest pułapką stworzoną przez sługi Khorne’a, mającą doprowadzić do uwolnienia potężnego demona. Po uwolnieniu sytuacja zmusza zwaśnione frakcje do zawarcia tymczasowego sojuszu przeciwko wspólnemu zagrożeniu. Angelos, Macha i Gorgutz wspólnie walczą z siłami Chaosu, a Angelos poświęca swój okręt, aby doprowadzić do zniszczenia Acheronu i osłabić demona. Ostatecznie bohaterowie pokonują demona i rozchodzą się, a Gorgutz zabiera ze sobą pozostałości rozbitej Włóczni Khaine’a.