W 1990 powrócił do ZSRR i objął stanowisko doradcy rektora w Leningradzkim Uniwersytecie Państwowym do spraw zagranicznych. W tym samym roku rozpoczął współpracę z przewodniczącym Rady Miejskiej Leningradu Anatolijem Sobczakiem. Po wyborze Sobczaka na stanowisko mera Leningradu (przemianowanego na Petersburg) Putin objął stanowisko przewodniczącego Komitetu Spraw Zagranicznych w urzędzie mera miasta. 20 sierpnia 1991, w trakcie trwania puczu moskiewskiego Putin wystąpił ze służby w KGB. W latach 1992–1996 pełnił funkcję zastępcy mera Petersburga, odpowiedzialnego za kontakty międzynarodowe i inwestycje zagraniczne. Dzięki swojej pozycji miał możliwość nawiązania licznych kontaktów z osobami najwyżej postawionymi w państwie.
W sierpniu 1996 został powołany do pracy w administracji prezydenta Rosji Borisa Jelcyna. Inicjatorem ściągnięcia Putina do Moskwy był ówczesny szef administracji prezydenta Anatolij Czubajs. Putin objął stanowisko zastępcy szefa administracji nieruchomościami prezydenta, a w 1997 zastępcy szefa administracji prezydenta i szefa Głównego Zarządu Kontroli. Od maja do lipca 1998 był pierwszym zastępcą szefa administracji prezydenta. Od lipca 1998 do sierpnia 1999 był szefem Federalnej Służby Bezpieczeństwa (sukcesorki KGB).