Pierwsze Whirlwindy weszły do służby w czerwcu 1940 roku. Służyły jedynie w dwóch dywizjonach RAF-u: 137. i 263. Niski poziom produkcji nie pozwolił na ich szerokie zastosowanie bojowe. W lipcu 1942 roku samoloty obu dywizjonów zostały przystosowane do zadań myśliwsko-bombowych, otrzymały przy tym popularne przezwisko Whirlibomber. Pierwsze ich użycie w tym charakterze miało miejsce 9 sierpnia 1942, kiedy zatopiły dwa z grupy czterech uzbrojonych trawlerów na kanale La Manche. Używane były następnie do zwalczania żeglugi na kanale oraz atakowania celów naziemnych w północnej Francji i Belgii, głównie pociągów, także podczas nocnych operacji intruder. W czerwcu 1943 roku na skutek strat 137. Dywizjon przezbrojono na Hawker Hurricane Mk IV. Samoloty pozostawały w służbie w drugim z dywizjonów do grudnia 1943 roku, kiedy to ostatnie egzemplarze zostały zastąpione przez myśliwce Hawker Typhoon. Wkrótce po wycofaniu samoloty te zostały skasowane jako zbędne. Ostatni egzemplarz Whirlwinda używany był przez zakłady Westland aż do 1947 roku, z rejestracją cywilną G-AGOI.