W latach 1991–1995 piastował stanowisko audytora stanu Minnesota. W listopadzie 2000 pokonał senatora republikańskiego Roda Gramsa, który ubiegał się o drugą sześcioletnią kadencję w izbie wyższej Kongresu. Jego kadencja skończyła się 3 stycznia 2007.
Dayton jest jednym z najbardziej kontrowersyjnych amerykańskich senatorów. Poczytny tygodnik „Time” nazwał go nawet w kwietniu 2006 jednym z pięciu najgorszych senatorów. Inni jednak uważają tę opinię za mocno przesadzoną, chwaląc jego polityczną odwagę w wielu kwestiach (np. w 2002, jako jeden z nielicznych senatorów, głosował przeciwko zgodzie na wysłanie wojsk do Iraku).
W październiku 2004 Dayton, w wyniku ostrzeżeń wywiadu przed możliwością kolejnych ataków terrorystycznych, podjął decyzję o zamknięciu swego biura w Waszyngtonie do czasu wyborów prezydenckich w listopadzie.