Wszyscy kawalerowie orderu św. Ducha byli jednocześnie kawalerami Orderu św. Michała, nazywani umownie Kawalerami Orderów Królewskich (Chevaliers des Ordres du Roi). Wielki Jałmużnik (Le Grand Aumônier) Królestwa Francji, jeden z wysokich urzędników dworskich, był kawalerem orderu św. Ducha z racji urzędu.
Kawalerowie w liczbie 100 wybierani byli osobiście przez króla (kapituła nie miała nawet głosu doradczego) i musieli poprzez wywód szlachectwa (Preuve de noblesse) wykazać się trzema generacjami należącymi do stanu szlacheckiego, co oznacza że świeżo uszlachceni nie mogli otrzymać orderu.
Komandorzy duchowni wybierani byli początkowo spośród kardynałów (4 osoby) i biskupów (4 osoby), później porzucono tę zasadę i mianowano komandorami także prałatów. Jako osoby należące do stanu duchownego nie byli kawalerami orderu.
Oficjałowie nie musieli należeć do starej szlachty, tak że monarchowie często obdarzali tymi godnościami także osoby niedawno nobilitowane (np. ministra Jean-Baptiste Colberta – skarbnika Orderu św. Ducha). Oficjałowie po przyjęciu urzędu stawali się kawalerami orderu.
Urzędy kapituły orderowej Kanclerz Przełożony i mistrz ceremonii Skarbnik Sekretarz