Po zawarciu pokoju pomiędzy Mediolanem a Wenecją w 1441 r. w Cremonie, Colleoni wraz ze Sforzą przeszedł w roku 1443 na stronę Mediolanu. Pomimo początkowo dobrego traktowania, Colleoni szybko stał się obiektem podejrzliwości nieufnych Viscontich i został uwięziony w Monzy, gdzie pozostał do śmierci księcia w 1447 r. Następnie Mediolan stał się domeną Sforzów, którym Colleoni służył, nim w roku 1448 opuścił Sforzów i powrócił do Wenecji.
Rozczarowany tym, że nie został wybrany na kapitana naczelnego (dowódcą wojsk weneckich został Gentile della Leonessa), w 1451 r. ponownie powrócił do Sforzy. Jednak Wenecja nie mogła się bez niego obejść i po zawarciu w 1454 r. pokoju w Lodi nakłoniła go do powrotu. Otrzymał podwyższoną zapłatę i zamek Malpaga jako siedzibę. W 1455 r. Colleoni stał się dożywotnim kapitanem naczelnym republiki. Pomimo iż czasami prowadził boje na własną rękę w czasach gdy Wenecja była w pokoju (np. w 1467 r. dowodził wojskiem wygnanych Florentyńczyków przeciwko Piero de Medici, został jednak pokonany), pozostał do końca swojego życia w dyspozycji Republiki Weneckiej.