Pamięć wirtualna została zaprojektowana między rokiem 1959 a 1962 na Uniwersytecie Manchester dla komputera Atlas, który został ukończony w 1962 roku. Jednak niemiecki informatyk Fritz-Rudolf Güntsch, późniejszy twórca komputera Telefunken TR 440 twierdzi, że zaproponował tę technikę w roku 1957 w swojej pracy doktorskiej Logischer Entwurf eines digitalen Rechengerätes mit mehreren asynchron laufenden Trommeln und automatischem Schnellspeicherbetrieb.
W roku 1961 ukazał się B5000 firmy Burroughs, pierwszy komercyjny komputer z pamięcią wirtualnąHarvey G. Cragon, Memory Systems and Pipelined Processors, Jones and Bartlett Publishers, s. 113, 1996, .. Zamiast stronicowania, korzystał z mechanizmu segmentacji pamięci.
Stronicowanie pamięci, podobnie jak wiele innych nowych technologii w historii informatyki, wzbudzało początkowo wiele kontrowersji. Zanim zaczęło być stosowane na szerszą skalę, konieczne było stworzenie szeregu modeli, eksperymentów i teorii w celu rozwiązania nowo napotkanych problemów. Dynamiczne tłumaczenie adresów wymagało zastosowania specjalistycznych, drogich i ciężkich do zbudowania układów elektronicznych, a ponadto początkowo znacznie spowalniało dostęp do pamięci.