29 grudnia 1945 roku przestał być 1. zastępcą Berii i zajął jego stanowisko jako LKSW. Kiedy 15 marca 1946 roku ludowe komisariaty zostały zamienione w ministerstwa, a NKWD zostało przekształcone w Ministerstwo Spraw Wewnętrznych ZSRR (MWD), on objął stanowisko ministra spraw wewnętrznych, zaś NKGB przekształcono w Ministerstwo B.P i objął je po W. Mierkułowie były szef Głównego Zarządu Kontrwywiadu (GURK) SMIERSZ gen. Wiktor Abakumow. Sprawował to stanowisko do marca 1953 roku. Po śmierci Stalina w marcu 1953 roku i włączeniu Ministerstwa Bezpieczeństwa Państwowego (MGB) w struktury Ministerstwa Spraw Wewnętrznych ministrem spraw wewnętrznych został ponownie Ławrientij Beria, wcześniej zdjęty z tego stanowiska przez Stalina.
26 czerwca 1953 roku Berię aresztowano, a Krugłow stanął po stronie spiskowców i zastąpił Berię na stanowisku ministra spraw wewnętrznych. Pełnił tę funkcję do 1956 roku.
Z MSW ZSRR wyłączono MGB i zamieniono je w Komitet Bezpieczeństwa Państwowego (KGB) ZSRR, na którego czele stanął Iwan Sierow. W lipcu 1958 roku Krugłow przeszedł na emeryturę z powodu złego stanu zdrowia.