W czerwcu 1953 został ministrem finansów i spraw gospodarczych, później od stycznia do lutego 1955 zajmował stanowisko ministra spraw zagranicznych. W lutym 1955 po raz drugi powołany na urząd premiera, funkcję tę pełnił do lutego 1956. Od maja do czerwca 1958 ponownie kierował ministerstwem finansów i spraw gospodarczych.

W 1958 znalazł się wśród zwolenników powrotu Charles’a de Gaulle’a do władzy. Przez pewien czas pozostawał jednak w opozycji. Zajmował się w międzyczasie działalnością naukową i dydaktyczną, był m.in. profesorem na wydziale prawa w Dijon. Po kilku latach powrócił do administracji rządowej. Od stycznia 1966 do maja 1968 (z krótką przerwą w kwietniu 1967) był ministrem rolnictwa, od lipca 1968 do 1969 pełnił funkcję ministra edukacji, a od lipca 1972 do marca 1973 sprawował urzędy ministra stanu oraz ministra spraw społecznych. Od kwietnia 1973 do kwietnia 1978 Edgar Faure był przewodniczącym Zgromadzenia Narodowego.

W 1971 został powołany na stanowisko przewodniczącego Międzynarodowej Komisji do spraw Rozwoju Edukacji przy UNESCO. Od 1976 był prezesem Międzynarodowego Instytutu Praw Człowieka.