W reprezentacji Meksyku Aguirre zadebiutował 15 marca 1983 roku w wygranym 1:0 spotkaniu z Kostaryką. W 1986 roku wystąpił na Mistrzostwach Świata w Meksyku. Zagrał we wszystkich grupowych meczach, a następnie w 1/8 finału z Bułgarią (2:0) oraz w ćwierćfinale z RFN (0:0, karne 1:3), w którym to dostał czerwoną kartkę. Karierę reprezentacyjną Aguirre zakończył w 1992 roku. W kadrze narodowej wystąpił łącznie w 59 meczach i strzelił w nich 14 bramek.
Kariera trenerska Po zakończeniu kariery piłkarskiej Aguirre został trenerem. Najpierw krótko przez rok prowadził Atlante FC, a w 1998 roku został zatrudniony na stanowisku trenera CF Pachuca, który w 1999 roku doprowadził do mistrzostwa kraju. W 2001 roku objął stanowisko selekcjonera reprezentacji Meksyku zastępując Enrique Mezę. W 2002 prowadził ją na Mistrzostwach Świata 2002. Meksyk wygrał 1:0 z Chorwacją, 2:1 z Ekwadorem i zremisował 1:1 z Włochami, a w 1/8 finału odpadł po porażce 0:2 z USA. Po turnieju zrezygnował z pracy.
Latem 2002 Aguirre został trenerem Osasuny. Przez dwa kolejne lata budował silną drużynę, aż w 2006 roku doprowadził ją do najwyższego w historii 4. miejsca w Primera División. Sukces ten nie przeszedł niezauważony w Madrycie i latem Javier został pierwszym szkoleniowcem Atlético Madryt, które na koniec sezonu zajęło 7.