Gromadzenie zbiorów muzealiów kontynuowano podczas I wojny światowej. W 1930 powołano centralną instytucję muzealną: Dyrekcję Państwowych Zbiorów Sztuki, których jednym z oddziałów stał się zamek wawelski. Trzon zbiorów stanowiły i stanowią dzieła sztuki i pamiątki historyczne rewindykowane z Rosji po traktacie ryskim w roku 1921, w tym słynne arrasy króla Zygmunta Augusta i Szczerbiec, koronacyjny miecz królów polskich. Jako samodzielne muzeum Zamek Królewski na Wawelu – Państwowe Zbiory Sztuki powstało w 1945 roku. Ważnymi datami dla historii zbiorów wawelskich po II wojnie światowej był rok 1961, kiedy powróciły z Kanady na Wawel arrasy królewskie oraz rok 1994, kiedy Karolina Lanckorońska ofiarowała zachowaną część kolekcji dzieł sztuki, zgromadzoną przez jej ojca, Karola Lanckorońskiego, z wyjątkowymi dziełami malarstwa renesansowego.
Zamek prezentuje obecnie sześć stałych ekspozycji: Reprezentacyjne Komnaty Królewskie, Prywatne Apartamenty Królewskie, Skarbiec Koronny i Zbrojownia, Sztuka Wschodu (z unikatową kolekcją namiotów tureckich), Wawel Zaginiony, Wawel Odzyskany, trasę Ogrody Królewskie na Wawelu (wraz z rezerwatem archeologicznym kościoła Św. Gereona) oraz wystawy w dwóch oddziałach: na zamku w Pieskowej Skale i dworze w Stryszowie.