Do niższej izby irlandzkiego parlamentu z powodzeniem ubiegał się natomiast o reelekcję w wyborach w 1987, 1989, 1992, 1997, 2002 i 2007, zasiadając w niej do 2011.
Przez siedem lat był szeregowym posłem swojej partii. Po wyborach w 1989 znalazł się w obozie tzw. Country & Western (skupiającym głównie deputowanych z prowincji), sprzeciwiającym się koalicji z Progresywnymi Demokratami. Na czele tej grupy kontestującej politykę premiera Charlesa Haugheya stanął Albert Reynolds, który w 1992 zastąpił go na stanowisku taoiseacha. 11 lutego 1992 Brian Cowen został mianowany ministrem pracy w jego nowym rządzie. Zajmował to stanowisko do 12 stycznia 1993, po czym został ministrem energii. 22 stycznia 1993 stanął na czele ministerstwa transportu, energii i komunikacji. Urząd ten sprawował do 15 grudnia 1994, gdy jego partia znalazła się w opozycji. W tym samym roku przywództwo w Fianna Fáil objął Bertie Ahern. Brian Cowen znalazł się wówczas w gronie jego głównych współpracowników. W gabinecie cieni został rzecznikiem ds. rolnictwa, żywności i leśnictwa (1994), a następnie rzecznikiem ds. zdrowia (1997).