W początkowym okresie II wojny światowej parafia odzyskała samodzielność. W 1941 cerkiew uległa znacznym uszkodzeniom wskutek ostrzału artyleryjskiego. W czasie niemieckiej okupacji na terenie posesji cerkiewnej hitlerowcy rozstrzelali około 60 osób różnych narodowości. W 1953 parafię ciechanowiecką zlikwidowano; wiernych dołączono do parafii Świętych Apostołów Piotra i Pawła w Siemiatyczach. W latach 50. odbudowano odrestaurowano cerkiew i odbudowano dzwonnicę.
W 1970 na placu cerkiewnym odsłonięto pomnik upamiętniający pomordowanych w czasie okupacji hitlerowskiej.
W latach 1977–1980 dokonano ponownego remontu cerkwi, w tym czasie umieszczono w świątyni nowy ikonostas, wykonany w Siemiatyczach.
W 1982 nastąpiło kolejne erygowanie parafii prawosławnej w Ciechanowcu. 24 maja 2001, w dniu święta parafialnego, nabożeństwo celebrował metropolita Sawa, zwierzchnik Polskiego Autokefalicznego Kościoła Prawosławnego. Była to pierwsza wizyta metropolity w historii parafii.
W 2003 (przy wsparciu Funduszu Kościelnego) odnowiono elewację cerkwi i pomalowano dach, a także naprawiono ogrodzenie cmentarza parafialnego, znajdującego się na peryferiach miasta.
W 2007 parafię wizytował biskup siemiatycki Jerzy.