Wobec tej sytuacji zorganizował odwrót na plaże Dunkierki i ostateczną ewakuację.

Latem 1940 rozpoczęła się Bitwa o Anglię, a Hugh Dowding został naczelnym dowódcą lotnictwa myśliwskiego RAF (RAF Fighter Command). Oficerem Sztabu był Keith Park – również pilot myśliwski z I wojny światowej. Hugh od początku zaczął zdobywać coraz większe uznanie żołnierzy. Docenił rolę radaru (system Dowdinga), dobrze wybierał liczbę i czas startu samolotów do danego starcia. Często pisał listy do lotników zwracając się do nich delikatnymi określeniami, takimi jak pisklęta. Jednym z lotników walczących w południowej Anglii był jego syn, Derek, przynależący do dywizjonu 74.

Dowding był twardy w swych poczynaniach i bardzo rygorystyczny, a także nie umiał przeciwdziałać nocnym nalotom, co było poczytane jako jego największa wada. Ponieważ był już w podeszłym wieku, w listopadzie 1940 roku jego stanowisko objął Sholto Douglas.

Niedługo potem Hugh został wysłany do Stanów Zjednoczonych z misją przekonywania Ministerstwa Lotnictwa do dalszej pomocy dla lotnictwa brytyjskiego.

W lipcu 1942 roku Dowding przeszedł na emeryturę.