Po zatwierdzeniu projektu w zakładach Short wykonano najpierw pomniejszoną w skali 1:2 latającą makietę samolotu ze sklejki, oznaczoną Short S.31, w celu sprawdzenia układu aerodynamicznego płatowca w locie. S.31 został oblatany 9 września 1938. Po wprowadzeniu zmian, rozpoczęto budowę pełnowymiarowych prototypów, o oznaczeniu fabrycznym S.29 i nazwie wojskowej Stirling.
Oblotu pierwszego prototypu S.29 dokonano 14 maja 1939 roku, lecz rozbił się on przy lądowaniu z powodu awarii podwozia. 3 grudnia oblatano drugi prototyp. Po próbach odbiorczych, pomimo że osiągi samolotu były niższe niż zakładano, w kwietniu 1940 roku rozpoczęto jego produkcję seryjną. Pierwszy samolot seryjny oblatano 7 maja 1940. Na skutek jednak bombardowań zakładów, do końca tego roku ukończono jedynie 18 samolotów. Pierwszą produkowaną wersją bombową był Stirling B Mk.I, napędzany silnikami gwiazdowymi Bristol Hercules III lub Hercules XI o mocy 1500 KM (inne dane: 1590 KM). Wersja ta była produkowana w kilku seriach, różniących się głównie uzbrojeniem. Mk.I Series I była wyposażona w wieżyczkę przednią z dwoma karabinami maszynowymi, tylną z czterema karabinami maszynowymi i dolną wciąganą do kadłuba z dwoma karabinami maszynowymi.