W 1975 program osiągnął fazę projektowania wstępnego, otrzymując oznaczenie izdjelie (produkt) 70. Na głównego konstruktora samolotu został wyznaczony Walentin Blizniuk. W 1977 projekt zatwierdziła komisja państwowa, a w 1981 zbudowano pierwszy prototyp (oznaczenie 70-01). 25 listopada 1981 zrobiono, a następnie upubliczniono pierwsze zdjęcie samolotu stojącego na lotnisku w Żukowskim.
18 grudnia 1981 miał miejsce pierwszy lot prototypu, a przez kolejne lata odbywały się próby w locie. Równocześnie samolot skierowano do produkcji seryjnej w zakładach w Kazaniu. Pierwszy samolot seryjny ukończono w październiku 1984. Z planowanych ok. 100 sztuk zbudowano ostatecznie jedynie 35 samolotów w wersji oryginalnej. W tej liczbie były dwa prototypy (plus płatowiec do badań statycznych), pięć samolotów przedseryjnych i 28 seryjnych, lecz jeden samolot seryjny przeznaczono do prób statycznych. Na etapie prób tylko jeden samolot uległ katastrofie (drugi samolot seryjny, podczas testów w 1987 – załoga uratowała się).
Tu-160 został po raz pierwszy zaprezentowany publicznie na paradzie lotniczej w Tuszynie 20 sierpnia 1989. W latach 1989–1990 ustanowił 44 światowe rekordy prędkości i wysokości lotu w swojej klasie wagowej.