Po włączeniu Bydgoszczy do odrodzonego państwa polskiego w 1920 r. ocalała przed wywózkami do Niemiec część zbiorów Towarzystwa stała się zrębem nowo organizowanego Muzeum Miejskiego. Placówka ta otwarta w 1923 roku, otrzymała w 1937 r. spuściznę artystyczną po zmarłym Leonie Wyczółkowskim. W 1939 r. zbiory Muzeum Miejskiego liczyły 6803 pozycje, z czego połowa przypadała na archeologię, 1900 na sztukę, 873 na numizmatykę, 210 – rzemiosło i pamiątki bydgoskie, 200 – etnografię (w tym afrykańską), 160 – medalierstwo oraz 150 – wojskowośćHojka Zdzisław: Muzeum Okręgowe im. Leona Wyczółkowskiego w Bydgoszczy. [w:] Kalendarz Bydgoski 2002. W dwudziestoleciu międzywojennym urządzono również ekspozycję zachowanej z XVI-XVII w. Biblioteki Bernardynów Bydgoskich. Po II wojnie światowej oprócz rozwoju Muzeum Miejskiego, przekształconego w 1975 r. na Okręgowe im. Leona Wyczółkowskiego, otwarto szereg nowych placówek, z których ważniejsze to Pomorskie Muzeum Wojskowe i Muzeum Oświaty. Po 1990 r. powstało kilkanaście nowych muzeów, funkcjonujących w większości poza strukturami samorządowymi. Do znacznego rozwoju muzealnictwa przyczyniła się rewitalizacja Wyspy Młyńskiej przeprowadzona w latach 2006-2012. W odrestaurowanych budynkach ulokowano szereg oddziałów i wystaw Muzeum Okręgowego, m.in.