W 1237 w czasie najazdu mongolskiego na Ruś wizerunek został pozbawiony ozdób.
W 1395 wizerunek znalazł się w soborze Zaśnięcia Matki Bożej w obrębie moskiewskiego Kremla. Mimo kolejnych przenosin (oraz nieruskiego pochodzenia) ikona pozostawała znana i czczona pod nazwą Włodzimierskiej, z czasem zaczęła być postrzegana jako jedna ze szczególnych świętości Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego i opiekunka należących do niego narodów. Przypisywano jej szczególną moc ochrony Rusi przed najeźdźcami. Przed nią dokonywane były koronacje kolejnych carów oraz intronizacje metropolitów, a następnie patriarchów Moskwy i całej Rusi.
250px|right|thumb|Wnętrze cerkwi-galerii św. Mikołaja. Włodzimierska Ikona Matki Bożej wystawiona jest po lewej stronie
W 1917 ikona została przeniesiona z Kremla do Galerii Tretiakowskiej, gdzie była przechowywana do 1996. W wymienionym roku trafiła do cerkwi św. Mikołaja na Zamoskworieczju w Moskwie. Świątynia ta pełni funkcje domowej cerkwi przy Galerii Trietiakowskiej – jej wyposażenie liturgiczne składa się z eksponatów galerii, a obiekt pełni równocześnie funkcję wystawienniczą i kultową.
Włodzimierska Ikona Matki Bożej była wielokrotnie kopiowana.