Sporo czasu spędził na treningach holenderskiego Feyenoordu. W styczniu 2003 zainteresował się nim Manchester United. Pomimo problemów transfer został zrealizowany na czas i Howard mógł dołączyć do kolegów na tournée po Stanach Zjednoczonych. Szybko stał się podstawowym zawodnikiem Manchesteru, a jego główny konkurent Fabien Barthez odszedł w 2004 roku do Olympique Marsylia. Howard został pierwszym amerykańskim graczem, który zdobył Puchar Anglii i został wybrany do „Jedenastki Roku” PFA.
Everton F.C. W 2006 roku został wypożyczony do Evertonu, a w 2007 przeszedł do tego klubu na zasadzie definitywnego transferu. 4 stycznia 2012 w ligowym meczu z Boltonem Howard wykopał piłkę z własnego pola karnego na odległość ponad 90 metrów i dzięki silnemu wiatrowi, który zmienił parabolę lotu futbolówki, trafił do bramki rywali. Tym samym został czwartym bramkarzem w historii rozgrywek Premier League, który zdobył bramkę.
W sezonie 2013/14 został podstawowym bramkarzem The Toffees.
Dalsza kariera Pod koniec 2019 roku zakończył piłkarską karierę.