Część II: Księga Przypowieści (37-71) Księga Przypowieści pod wieloma względami przywołuje treści z Księgi Czuwających, choć zawiera też odmienny materiał własny. Niemniej, prototypem i fundamentem dla tej części Księgi Henocha wydaje się być właśnie Księga Czuwających. Do treści własnych należy pojawiająca się tu postać Syna Człowieczego, którego Księga Henocha wspomina 17 razy i to tylko w Księdze Przypowieści (zob. henochiańska wizja Syna Człowieczego). Sam tytuł tej sekcji może być mylący, gdyż jej gatunek literacki przejawia raczej cechy apokalipsy. Przypowieści w Księdze Henocha nie należy zatem rozumieć w kluczu nowotestamentalnym, lecz raczej jako „wizje” czy „objawienia mądrości”. Tytuł ten jednak mógł zostać wzięty z fragmentu 68,1, w którym Noe mówi, że dostał od swojego pradziadka Henocha wyjaśnienie wszystkich tajemnic, które zostały zebrane dla niego właśnie w „Księdze Przypowieści”.
Księgę Przypowieści można podzielić na cztery części:
A. Rozdział 37 – wstęp
B. Rozdziały 38–44 – pierwsza przypowieść poruszająca tematy: sądu nad nieprawymi (38), miejsca przebywania sprawiedliwych (39), czterech aniołów – Michała, Rafała, Gabriela i Fanuela (40), tajemnic wiatrów, słońca i księżyca (41), mieszkań Mądrości i Nieprawości (42), błyskawic i gwiazd niebieskich (43-44).