Od 1922 władze radzieckie zaczęły zamykać cerkwie w regionie smoleńskim, w 1933 odbierając Kościołowi sobór Zaśnięcia Matki Bożej w Smoleńsku, w którym powstało muzeum. W czasie akcji konfiskaty kosztowności cerkiewnych część duchownych i wiernych Smoleńska przeciwstawiła się dekretom władz; w dniach 1–24 sierpnia 1922 miał miejsce pokazowy proces 45 z nich, z czego pięć osób zostało skazanych na śmierć.
Wskutek prześladowań religijnych w ZSRR w 1985 na terytorium eparchii czynnych było 35 cerkwi, w większości zrujnowanych, obsługiwanych przez 40 kapłanów. Znaczące odrodzenie życia religijnego miało miejsce w okresie sprawowania urzędu przez arcybiskupa, a następnie metropolitę Cyryla (Gundiajewa) (1984–2009). Od 1985 do 2009 częścią eparchii był obwód królewiecki, wyodrębniony następnie jako samodzielna eparchia. W 2015 z eparchii smoleńskiej wydzielono eparchię wiaziemską; obie eparchie weszły w skład metropolii smoleńskiejЖУРНАЛЫ заседания Священного Синода от 5 мая 2015 года..
W 2017 z eparchii smoleńskiej wydzielono kolejną administraturę – eparchię rosławską.