Struktura Gubernatoratu: Biuro prawne Biuro personalne Archiwum Izba rewizyjna Biuro numizmatyczne i filatelistyczne Biuro Poczty i Telegrafu Departament Policji Biuro Informacji Turystycznej Departament Muzeów i Gallerii Departament Służb Ekonomicznych Departament Służb technicznych Obserwatorium Watykańskie Castel Gandolfo Biuro Badań Archeologicznych Urząd Prawny Urząd Pracy Urząd Stanu Cywilnego, Rejestrowy i Notarialny Urząd Filatelistyczny i Numizmatyczny Urząd Systemów Informatycznych Archiwum Państwowe Urząd Pielgrzymkowy i Turystyczny.
Podlegają mu takie instytucje jak: Departament Bezpieczeństwa i Obrony Cywilnej Gubernatoratu Państwa Watykańskiego Korpus Żandarmerii Państwa Miasto Watykan – na czele stoi Generalny Inspektor. Korpus Straży Pożarnej Państwa Watykańskiego Obserwatorium Watykańskie – ośrodek badań astrofizycznych w Castel Gandolfo – Powiązana jest z nim: Watykańska Grupa Badawcza – ośrodek badań astrofizycznych w Tucson. Muzea Watykańskie Apteka Watykańska.
Prezydenci Gubernatoratu 1997−2006: kard. Edmund Szoka 2006−2011: kard. Giovanni Lajolo od 2011 emerytowany prezydent 2011−2021: kard. Giuseppe Bertello od 2021 emerytowany prezydent 2021−2025: kard. Fernando Vérgez Alzaga LC od 2025 emerytowany prezydent od 1 III 2025: s.