Nobunaga pragnął mieć wokół zamku miasto (jōkamachi)Jōka-machi → miasto w Japonii, które rozwinęło się wokół zamku feudalnego władcy.. Zbudował więc dla swoich dowódców obronne domy, dla zwykłych mieszkańców – domy nad jeziorem Biwa, a dla buddyjskiej sekty Jōdo-shū – świątynię o nazwie Jōgon-in. Miał jednak z początku problemy z przekonaniem ludzi do przeprowadzenia się do tych domów i w lecie 1577 r. wydał rozporządzenie gwarantujące mieszkańcom różne udogodnienia, w tym zwolnienie od podatków. Ponadto, zmuszało ono podróżujących drogą Nakasendō, aby zatrzymywali się w mieście na noc, co stworzyło gospodarzom możliwość zarobku. Szacuje się, że do 1582 r. miasto liczyło już około 5 tys. mieszkańców.
Nobunaga gościł w zamku wiele osobistości, jak Ieyasu Tokugawa i Nagahide Niwa, a w 1579 r. zorganizował debatę, która stała się znana jako „religijna debata w Azuchi” (安土宗論, Azuchi-shūron). Toczyła się ona pomiędzy przywódcami buddyjskich sekt: Nichirena i Jōdo-shū.
W lecie 1582 r., tuż po śmierci Nobunagi w świątyni Honnō-ji, zamek został zaatakowany przez siły Mitsuhide Akechiego, który zdradził Nobunagę. Zamek stanął w płomieniach, ale uważa się, iż pożar mógł wybuchnąć podczas jego grabieży ze strony mieszkańców lub jednego z synów Nobunagi.