Biskup mały|Cyryl jako biskup wyborski, 1981 mały|Cyryl (Gundiajew) jako metropolita smoleński i kaliningradzki W 1976 został wyświęcony na biskupa wyborskiego, wikariusza eparchii leningradzkiej. W tym samym roku został zastępcą zwierzchnika Zachodnioeuropejskiego Egzarchatu Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego, którą to funkcję pełnił do 1978. W 1977 otrzymał godność arcybiskupa. W latach 1984–1986 był arcybiskupem smoleńskim i wiaziemskim, a od 1988, po reorganizacji eparchii, arcybiskupem smoleńskim i kaliningradzkim. Od 1990 zarządza też prawosławnymi parafiami Patriarchatu Moskiewskiego w Finlandii. Od lat 80. prowadził działalność gospodarczą oficjalnie zarejestrowaną w spółdzielniach podległych eparchii smoleńskiej.
Od 1989 był przewodniczącym Wydziału Stosunków Zewnętrznych Patriarchatu Moskiewskiego i stałym członkiem Świętego Synodu. Od 1994 zasiadał w komisji teologicznej przy Świętym Synodzie Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego, zaś od 1990 także w komisji biblijnej. Doprowadził do zjednoczenia Cerkwi w Rosji z Rosyjskim Kościołem Prawosławnym poza granicami Rosji (2007). W 1991 został podniesiony do godności metropolity. Od 1995 zasiadał w prezydenckiej Radzie ds. współdziałania ze wspólnotami religijnymi oraz w Komisji ds. nagród państwowych w dziedzinie literatury i sztuki.