W 1943 roku został głównym oficerem Irlandii Północnej, a w 1944 roku objął dowództwo nad Wschodnim Dowództwem.
Okres powojenny 30 października 1945 roku awansowała na generała (General), po czym został wysłany do Mandatu Palestyny. 21 listopada 1945 roku objął urząd wysokiego komisarza Palestyny. Był odpowiedzialny za konfrontację z żydowskimi ugrupowaniami paramilitarnymi Hagana, Lechi i Irgun, które kwestionowały brytyjskie rządy w Palestynie. W październiku 1946 roku rozpoczął systematyczne wycofywanie wojsk z Mandatu Palestyny. Równocześnie opuścił brytyjską armię i dalszy okres swojej kadencji pełnił jako cywilny urzędnik administracji kolonialnej.
Późniejsza kariera 2 kwietnia 1947 roku sprawa Palestyny została poddana pod obrady Zgromadzenia Ogólnego Organizacji Narodów Zjednoczonych, które przyjęło 29 listopada 1947 roku rezolucję nr 181 w sprawie rozwiązania konfliktu arabsko-żydowskiego w Palestynie, poprzez utworzenie dwóch państw: arabskiego i żydowskiego. Strona żydowska zaakceptowała postanowienia rezolucji, jednak Arabowie zdecydowanie ją odrzucili i dzień później rozpoczęli wojnę domową w Mandacie Palestyny. W okresie tym Cunningham miał za zadanie likwidację brytyjskiej administracji mandatowej i organizację ewakuacji sił wojskowych.