Po ucieczce Aleksandra Kiereńskiego pełnił obowiązki naczelnego dowódcy. Po odmowie podjęcia z Austro-Węgrami rozmów w sprawie traktatu pokojowego został usunięty ze stanowiska przez Radę Komisarzy Ludowych. 19 listopada 1917 zwolnił z więzienia w Bychowie dowódców puczu Korniłowa. Z tego powodu dzień później, po przybyciu do Stawki Naczelnego Dowódcy Nikołaja Krylenki, który 9 listopada został mianowany Najwyższym Naczelnym Dowódcą Robotniczo-Chłopskiej Armii Czerwonej, został aresztowany i miał zostać przewieziony do PiotrogroduRozkaz ogłszał go wrogiem ludu: Бывшего Верховного главнокомандующего генерала Духонина за упорное противодействие исполнению приказа о смещении и преступные действия, ведущие к новому взрыву гражданской войны, объявляю врагом народа. Война или мир? . Na dworcu w Mohylewie został jednak zamordowany przez rozwścieczony tłum. Sprawców nie ukarano.
Na jego pamiątkę został nazwany pociąg pancerny Gienierał Duchonin.
Połączenie wyrazów отправить в штаб к Духонину oznaczało wysłać na śmierćСолдатская смерть генерала Духонина.