Po wojnie Pyle rozpoczął karierę filmową i telewizyjną. Zagrał wiele epizodycznych ról w serialach telewizyjnych i filmach. W biograficznym gangsterskim dramacie neo-noir Bonnie i Clyde (1967) w reżyserii Arthura Penna, z Warrenem Beattym i Faye Dunaway wcielił się w rolę stróża prawa, strażnika Teksasu Franka Hamera, który bezlitośnie ścigał osławiony duet i ostatecznie zabił go w zasadzce. W sitcomie CBS The Doris Day Show (1968–1970) pojawił się jako ojciec Doris Day, Buck Webb; w 1970 wyreżyserował także dziesięć odcinków. Od 9 lutego 1977 do 12 maja 1978 grał postać „Szalonego Jacka”, starego handlarza z gór w serialu NBC Niedźwiedź pana Adamsa (The Life and Times of Grizzly Adams).
8 sierpnia 1955 zawarł związek małżeński z Marilee Lenore Carpenter, asystentkę produkcji w 20th Century Studios, z którą miał dwóch synów – Tony’ego i Davida. Marilee i Denver rozwiedli się w 1970. 5 listopada 1983 Pyle poślubił Tippie Xan Johnston w hrabstwie Los Angeles w Kalifornii. Związek ten trwał aż do jego śmierci.
25 grudnia 1997 zmarł na raka płuc w wieku 77 lat.