W 1987 roku został nominowany na stanowisko dyrektora National Gallery w Londynie. Podczas swojej dyrekcji dostał przydomek św. Neil, częściowo ze względu na swoją popularność jako dyrektora, a częściowo z powodu swojej niebywałej pobożności. Podczas swojej kadencji stworzył dwa seriale telewizyjne dla BBC Three: Painting the World (1995) oraz Seeing Salvation (2000).
W 1999 roku proponowano nadać MacGregorowi tytuł szlachecki, ale go nie przyjął.
W sierpniu 2002 r. obrany został dyrektorem Muzeum Brytyjskiego. Nie zgodził się na stały powrót do Grecji rzeźb z Partenonu, aczkolwiek dozwolił do wypożyczenia niektórych z nich do muzeum w Atenach pod warunkiem, że Grecja zrzeknie się wszystkich praw do własności tych rzeźb. Za to podejście do całej sprawy był wielokrotnie chwalony.