W 1926 roku władze stanowe powołały dyrekcję Toll Bridge Authority, której powierzono zadanie budowy przeprawy mostowej. Na głównego inżyniera, odpowiedzialnego za projekt i nadzór nad budową, mianowano Charlesa H. Purcella. Głównym konsultantem technicznym został Ralph Modjeski. Budowa rozpoczęła się w 1933 roku, a otwarcie mostów nastąpiło 12 listopada 1936 roku (pół roku przed otwarciem mostu Golden Gate). Do budowy wykorzystano 6% rocznej (1933) krajowej produkcji stali. Całkowity koszt budowy wyniósł 77 mln dolarów. Sfinansowana została przez emisję obligacji, spłaconych z przychodów z myta pobieranego od użytkowników mostów.
W 1989 roku podczas trzęsienia ziemi Loma Prieta na moście wschodnim zapadł się 15-metrowy fragment górnego pokładu (zginęła jedna osoba). W następstwie tego incydentu podjęto działania mające na celu zwiększenie odporności przeprawy na wstrząsy sejsmiczne. W latach 1999–2004 wzmocniona została konstrukcja mostu zachodniego, natomiast w latach 2002–2013 wybudowano nowy most po stronie wschodniej, zastępując most oryginalny. Koszt budowy wyniósł niespełna 6,5 mld dolarów. W listopadzie 2013 roku rozpoczęto rozbiórkę starego mostu, która zakończona została w listopadzie 2017 roku.