thumb|upright=2|Exemples d'organismes marins pouvant former des holobiontes. Répandus dans tous les règnes (eucaryotes, bactéries, archées, virus) de l'arbre du vivant, ils offrent une grande diversité de modèles potentiels pour explorer les interactions biotiques complexes entre lignées. Les lignes pleines désignent des holobiontes étudiés, et les pointillées sont des exemples d'interactions potentielles.
Un holobionte (du grec holo, « tout », et bios, « vie »), ou supraorganisme, est un assemblage d'espèces hôtes (animal, végétal, fongique…) et d'autres espèces (généralement plus petites comme les micro-organismes) vivant à l'intérieur de cet organisme, sur son enveloppe ou à proximité..
Ce terme a été créé pour désigner l'entité bio-écologique constituée d'une multitude de symbiontes aux stratégies évolutives individuelles différentes, parfois antagonistes, parfois complémentaires.
Quand il existe des interactions biotiques de type symbiose, l'holobionte tend à être considéré comme une « unité fonctionnelle », par exemple en agroécologie. Il tend, dans tous les cas, à être de plus en plus considéré comme l'unité écologique scientifiquement pertinente pour la biologie, et/ou pour l'évolution.
Histoire du concept d'holobionte Contexte historique Le concept d'holobionte s'inscrit dans celui de l'holisme, une notion philosophique ancienne, proposée, semble-t-il pour la première fois, par Aristote avant Jésus-Christ..
L'approche holistique stipule que les systèmes doivent être étudiés dans leur intégralité, en mettant l'accent sur les interconnexions/interrelations entre leurs différents composants et entre le système et son environnement, plutôt que sur ses seules parties individuelles.
De tels systèmes, notamment quand ils sont complexes ont des propriétés émergentes, qui résultent du comportement d'un système qui est « plus que la somme de ses parties ». Le siècle des Lumières a introduit une approche nouvelle, réductionniste : la pensée dominante était alors celle d'une « science de la dissection », se concentrant sur la plus petite composante d'un système comme moyen de le comprendre.
L'idée d'holisme a commencé à regagner en popularité dans le domaine de la biologie quand la théorie de l'endosymbiose a été proposée pour la première fois, par Konstantin Mereschkowski, en 1905, puis développée par Ivan Wallin en 1925. Toujours acceptée aujourd'hui, cette théorie postule une origine unique pour les cellules eucaryotes par assimilation symbiotique de procaryotes qui ont d'abord formé des mitochondries et plus tard des plastes (ces derniers, via plusieurs évènements symbiotiques indépendants) par phagocytose. Ces évènements symbiotiques ancestraux et fondateurs, qui ont permis la complexité métabolique et cellulaire de la vie eucaryote, se sont très probablement déroulés dans l'océan.
Malgré l'acceptation générale de la théorie de l'endosymbiose, les termes « holobiose » et/ou « holobionte » ne sont cependant pas immédiatement entrés dans la langue vernaculaire scientifique. Ce concept a été initialement (1943) introduit par le biologiste théoricien allemand Adolf Meyer-Abich, puis, apparemment indépendamment, par la docteur en microbiologie Lynn Margulis dans son livre de 1991 Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation.
Le concept a évolué depuis les formulations originales. Lynn Margulis en 1990, a proposé que l'évolution ait principalement fonctionné par des sauts évolutifs axés sur la symbiose, quand des organismes arrivaient à fusionner en de nouvelles formes qu'elle a dénommées « holobiontes », et seulement secondairement par des changements mutationnels graduels.
Le concept d'holobionte n'a que progressivement été coopté par les biologistes des coraux. Il faut attendre plus d'une décennie pour que les coraux et leurs endosymbiotes, les Zooxanthelles (algues dinoflagellées) deviennent l'un des exemples les plus emblématiques d'holobionte trouvés dans la nature ; la plupart des coraux sont en effet incapables de survivre à long terme sans les produits de la photosynthèse fournis par leurs algues endosymbiotiques. En 2002, Forest Rohwer et ses collaborateurs ont été les premiers à utiliser le mot holobionte pour décrire une unité de sélection au sens utilisé par Lynn Margulis pour les coraux, où l'holobionte était constitué du polype cnidaire (hôte), des algues Zooxanthelles, de divers ectosymbiontes (algues endolithiques, procaryotes, microchampignons et autres eucaryotes unicellulaires) et virus.
Les holobiontes comprennent aujourd'hui l'hôte, le microbiome (on parle aussi de flore commensale), le virome et tout autre organisme qui contribue d'une manière ou d'une autre au fonctionnement de l'ensemble (La somme des virus présents dans un holobionte est appelée « virome »).
Les holobiontes les plus étudiés ont d'abord été ceux des coraux constructeurs de récifs (qui jouent un rôle écologique et climatique majeur, en tant que puits de carbone notamment) et celui de l'être humain.
La recherche s'est depuis également intéressée au microbiote de la rhizosphère des plantes et à celui de l'intestin des animaux d'élevages. Ce sont devenus des modèles prédominants, qui sont en train de conduire à de profonds changement de paradigme dans l'agronomie (agroécologie), l'alimentation animale et les sciences médicales et vétérinaires...
Dans les habitats terrestres comme dans les habitats aquatiques, les interactions au sein et entre les holobiontes telles que l'induction de défenses chimiques, l'acquisition améliorée de nutriments, de vitamines et autres facteurs de croissance, ou encore la formation de biofilms sont médiées par des médiateurs qui sont des signaux chimiques ou biochimiques circulant dans l'environnement (infochemicals pour les anglophones).
Deux différences majeures concernent cependant les systèmes terrestres et aquatiques : les propriétés physico-chimiques de l'eau y entraînent une connectivité et une signalisation chimiques plus élevées entre les macro- et micro-organismes permettent dans les environnements aquatiques ou humides. Dans les écosystèmes marins, les flux de carbone semblent également être des modes trophiques plus rapides et plus flexibles, conduisant à une plus grande plasticité des interactions fonctionnelles entre les holobiontes. De plus, les barrières aux dispersions de propagules et messages biochimiques sont généralement moindres dans l'eau que dans les écosystèmes terrestres émergés, et elles sont moindres encore dans l'océan mondial que dans les réseaux de lacs, étangs, mares et zones humides, écologiquement plus fragmentés. Ceci explique des changements plus rapides dans la communauté microbienne des holobiontes marins et certains impacts environnementaux aggravés de la fragmentation écologique des paysages. la diversité phylogénétique multi-échelle, ou à de larges échelles taxonomiques (c'est-à-dire aux niveaux supra-royaume, royaume et phylum) est plus élevée dans les domaines aquatiques que sur terre, une grande partie de la diversité aquatique restant à découvrir, en particulier les virus marins qui jouent probablement un rôle majeur dans les équilibres écologiques marins.
Ces dernières années ont vu émerger des outils de plus en plus puissants et moins coûteux permettant de caractériser les communautés microbiennes (séquençage à haut débit y compris du génome entier, analyse de l'ADN environnemental…), qui ont dopé les savoirs en écologie microbienne et notamment sur l'évolution des relations microbes-hôtes.
Implications conceptuelles et philosophiques thumb|upright=2|Changement dans la compréhension de la coévolution microbe-hôte : du réductionnisme à l'approche holistique One Health.La théorie de la co-évolution postule que les hôtes et leur microbiote ont coévolué. Pour l'approche « réductionniste» (partie haute de la figure), les micro-organismes sont pathogènes, neutres ou symbiotes. La coévolution hôte-microbiote associé peut être qualifiée d'antagoniste (à gauche de la figure) ou mutualiste (à droite). Les données récentes orientent la biologie des organismes vers des approches plus holistiques (théorie des coévolutions, dans la partie inférieure de la figure) : l'hôte et son microbiote fonctionnent comme une seule entités (dite holobionte), laquelle coévoluerait comme une seule entité. L'état pathologique de l'holobionte serait une « dysbiose » (microbiote anormalement faible et instable) ; contrairement à l'état sain (« eubiose », avec diversité et stabilité du microbiote). Le flux dynamique de micro-organismes d'une génération à l'autre et d'un hôte à l'autre et vers l'environnement, inclus dans le concept One Health, sous-tend l'approche holistique dans la coévolution.
Depuis quelques décennies, tout comme celui de « microbiote », le concept d'« holobionte » modifie notre perception de ce qu'est un individu : il pousse à repenser l'individualité non plus comme la somme de l'ensemble des organes et des fonctions d'un individu, mais en lui intégrant aussi tous les composants vivants qui l'habitent et le constituent (le microbiote et plus largement l'holobionte, avec du point de vue génétique son corolaire : l'hologénome).
En termes de philosophie de l'environnement, selon Marine Biget (2021), c'est un changement de paradigme faisant qu'une .
Composants de l'holobionte Hôte : Le membre hôte d'un holobionte est généralement un eucaryote multicellulaire, tel qu'une plante ou un animal (humain compris). Les hôtes les plus étudiés à ce jour comprennent par exemple les humains, les coraux et les pins.
Vocabulaire, sémantique Les composants d'un holobionte sont des espèces individuelles (ou « biontes ») ; Le génome combiné de tous les biontes est l'hologénome ; Les micro-organismes habitant l'extérieur et l'intérieur de l'hôte (animaux, végétaux ou champignons multicellulaires) constituent son microbiote ( microbiote de l'organisme humain, qui comprend notamment le microbiote cutané humain, en partie partagé avec le microbiote des muqueuses, lequel comprend notamment le microbiote intestinal, vaginal…) ; le mot biote (Biota en latin scientifique) désigne le taxon de plus haut niveau, regroupant tous les êtres vivants ; Le microbiome comprend des bactéries, des cyanophycées, des archées, des champignons microscopiques ( champignons mycorhiziens arbusculaires (AMF) actifs dans les racines des plantes et des protistes microscopiques.
Holobionte versus superorganisme Les holobiontes sont distincts des superorganismes en ce que ces derniers se composent toujours de nombreux individus (principalement de la même espèce), et ce terme est couramment appliqué aux insectes eusociaux. Une colonie de fourmis peut être décrite comme un superorganisme, alors qu'une fourmi individuelle et ses bactéries, champignons sont un holobionte.
Il existe encore une certaine controverse autour de ces termes, et ils ont été utilisés de manière interchangeable dans certaines publications.
Le phénotype holobionte thumb|upright=2| Le phénotype holobionte.
Il existe un phénotype holobionte, caractérisé par l'ensemble de tous ses microbes symbiotiques.
Dans le diagramme ci-contre, les microbes symbiotes qui affectent le phénotype d'un holobionte et qui ont co-évolué avec l'hôte sont colorés en bleu ;
Ceux qui affectent le phénotype de l'holobionte mais n'ont pas co-évolué avec l'hôte sont colorés en rouge.
Ceux qui n'affectent pas du tout le phénotype de l'holobionte sont colorés en gris ; Ces microbes peuvent être transmis verticalement ou horizontalement, peuvent être acquis de l'environnement et peuvent être constants ou inconstants chez l'hôte.
Les microbes dessinés en blanc, sont ceux qui dans l'environnement ne font pas partie de l'holobionte.
Il s'ensuit que le phénotype d'un holobionte peut changer dans le temps et dans l'espace, à mesure que les microbes entrent et sortent de l'holobionte.