Le cycle de reproduction des mammifères est à la fois circannuel et hautement rythmique.
Lors de la saison de reproduction, on observe chez les femelles une augmentation du taux d'ovulation, allant de pair avec une augmentation de la sécrétion de FSH et de LH. Chez les mâles, on observe une croissance testiculaire ainsi qu'une augmentation de la sécrétion de testostérone. En contre-saison, l'inverse est observé. Le cycle est contrôlé par les mécanismes de l'horloge interne qui se synchronise avec l'environnement extérieur. Plusieurs facteurs externes et internes peuvent influencer le moment de reproduction des mammifères, en causant soit des avances de phases soit des retards. Les facteurs ayant les effets les plus importants sur le cycle de reproduction sont la photopériode, la mélatonine et la température. Il existe également des cas d'exception. Ces facteurs peuvent être utilisés dans la production animale afin d'optimiser la reproduction de certains mammifères.
Photopériode La photopériode représente le rapport entre la durée du jour et la durée de la nuit sur un cycle de . Elle varie d'une journée à l'autre et d'une saison à l'autre, selon la latitude terrestreS.L. Meddle, G.E. Bentley, V.M. King, Photoperiodism in Birds and Mammals Dans, V. Kumar (eds), Biological Rhythms, Springer, Berlin, Heidelberg, 2002, .. Par exemple, le printemps et l'été présentent des journées où la durée du jour est plus longue que celle de la nuit, soit un rapport de 16:8 LD (16 heures de lumière et 8 heures d'obscurité)R. Refinetti, Circadian Physiology ( ed), Londres, Angleterre: Taylor & Francis, 2016.. En automne et en hiver, les jours sont plus courts que les nuits, soit un rapport de 8:16 LD (8 heures de lumière et 16 heures d'obscurité). Dans l'hémisphère nord, la durée du jour augmente à partir du solstice d'hiver () jusqu'au solstice d'été (le ), puis diminue ensuite jusqu'au prochain solstice d'hiverV. Hayssen et T. Orr, Reproduction in mammals : The female Perspective, Baltimore, États-Unis : Johns Hopkins University Press, 2017.. À l'équateur, la photopériode est de 12:12 LD quelle que soit la saison, soit 12 heures de lumière et 12 heures d'obscuritéS.D. Jackson, Plant reponses to photoperiod, New Phytologist, 181(3), 2009 : 517-531..
La photopériodicité influence l'activité reproductrice chez certains mammifères, l'espèce humaine exclue. Certaines espèces animales détiennent un contrôle endogène des cycles sexuels saisonniers, via un oscillateur circannuel. En revanche, la reproduction d'autres espèces n'ayant pas de mécanismes endogènes est dépendante de signaux environnementaux, tel que la photopériodeM.H. Johnson et B.J. Everitt, Reproduction, Paris, France : DeBoeck, 2002.. Celle-ci informe les animaux du taux de variation inter-journalier qui leur permet d'anticiper le moment propice pour entamer le processus de rut et la préparation en avance du métabolisme en vue de la saison de reproductionF.H. Bronson, Mammalian reproductive strategies : genes, photoperiod and latitude, Reproduction Nutrition Development, 28(2B), 1988 : 335-347..
La durée de la gestation varie d'une espèce à l'autre et influence la période de fertilité. Pour des animaux ayant une courte durée de gestation, le rut a lieu proche du printemps et l'hiver constitue une période d'infertilité. Donc, les journées plus longues stimulent la reproduction pour ces espèces. Pour des animaux ayant une longue durée de gestation, la période de fertilité est en hiver, afin d'avoir assez de temps pour le développement des progénitures et prévoir une mise-bas au printemps. Donc, les journées plus courtes stimulent le système reproducteur pour ces espèces. La mise bas se fait habituellement au printemps ou en début d'été, car ces saisons offrent un climat plus propice ainsi qu'un accès plus facile à la nourriture ; ce sont deux facteurs essentiels à la survie de la progéniture et garantit le succès reproducteur des parents.
Chez les brebis, la photopériode affecterait le taux d'ovulation et la taille des portéesD.R. Notter, Effects of ewe age and season of lambing on prolificacy in U.S. Targhee, Suffolk, and Polypay sheep, Small Ruminant Research, 38, 2000 : 1-7.. Le taux d'ovulation est maximal lorsque les journées sont courtes et diminue au printemps et en été avec l'allongement de la durée du jourJ.F. Quirke, G.H. Stabenfeldt et G.E. Bradford, Year and season effects on oestrus and ovarian activity in ewes of different breeds and crosses, Animal Reproduction Science, 16, 1998 : 39-52.F. Forcada, J.A. Abecia et I. Sierra, Seasonal changes in oestrus activity and ovulation rate in Rasa Aragonesa ewes maintained at two different body condition levels, Small Ruminant Research, 8, 1992 : 313-324..
Chez les béliers, les jours longs inhibent l'axe hypothalamo-hypophyso-testiculaireG.A. Langford, L. Ainsworth, G.J. Marcus et J.N.B. Shrestha, Photoperiod entrainment of testosterone, luteineizing hormone, follicle-stimulating hormone, and prolactin cycles in rams in relation to testis size and semen quality, Biology of Reproduction, 37, 1987 : 489-499.. Il y a donc une baisse de l'intensité de l'activité sexuelle au printemps et en été, ainsi qu'une baisse de sécrétion de testostérone, de l'hormone folliculo-stimulante (FSH) et de l'hormone lutéinisante (LH)G. Colas, Variations saisonnières de la qualité du sperme chez le bélier Île-de-France. I. Étude de la morphologie cellulaire et de la motilité massale, Reproduction Nutrition Development, 20, 1980 : 1789-1799.J. Pelletier et G. Almeida, Short light cycles induce persistent reproductive activity in Île-de-France rams, Journal of Reproduction Fertility. Supplement, 34, 1987 : 215 – 226.. Au contraire, les jours courts stimulent l'activité sexuelle. Donc, en automne, il y a une augmentation de la fréquence de sécrétion de LH et de testostérone et il y a croissance testiculaireD.R. Lindsay, J. Pelletier, C. Pisselet et M. Courot, Changes in photoperiod and nutrition and their effect on testicular growth of rams, Journal of Reproduction Fertility, 71, 1984 : 351-356..
Les variations de lumière par jour régulent la relâche pulsatile des hormones hypothalamiques, qui sont responsables de l'activation de l'axe hypothalamo-hypophyso-gonadique. Le système neuroendocrinien traduit le stimulus photopériodique en signal endocrine par la sécrétion de mélatonineMH. Hastings, J. Herbert, ND. Martensz et AC. Roberts, Annual reproductive rythms in mammals : mechanisms of light synchronization, Annals of the New York Academy of Sciences, 453, 1985 :182-204..
Mélatonine Influence de la glande pinéale Chez les vertébrés, la glande pinéale a une grande influence sur la synthèse et la sécrétion de la mélatonine. Plus précisément, la glande pinéale synthétise la mélatonine à partir de la sérotonine via l'action de deux enzymes : la N-acétyltransférase pinéale (NAT), responsable de la N-acétylation de la sérotonine, et l'hydroxyindole-O-méthyltransférase (HIOMT), responsable de l'O-méthylation de l'indoleLawrence Tamarkin, Curtis J. Baird et O. F. X. Almeida, Melatonin : A Coordinating Signal for Mammalian Reproduction ?, Science, vol. 227 (4688), 1985 : 714-720;.
Dans la glande pinéale, le niveau de sérotonine est élevé le jour et bas la nuit. Les altérations dans le cycle lumineux provoquent des changements dans la teneur en sérotonine pinéale. Il existe aussi un rythme quotidien dans la mélatonine pinéale agissant inversement à celui de la sérotonine. Ces observations suggèrent que la photopériode régule le rythme pinéal de l'indole et que le déclin nocturne de la sérotonine pinéale est dû à une augmentation de la production de mélatonine.
Des études plus récentes effectuées chez le rat indiquent que le métabolisme oxydatif de la sérotonine consiste en la N-acétylation et ce, par l'enzyme NAT. Il existe donc un rythme circadien de l'activité de l'enzyme NAT, soit l'enzyme limitant le tauxBruce D. Goldman, The circadian timing system and reproduction in mammals, Steroids, vol. 64 (9), 1999 : 679-685.. En effet, l'activité de l'enzyme NAT augmente de façon abrupte durant la nuit. L'augmentation importante de l'activité de NAT durant la nuit serait responsable de la stimulation du rythme de la mélatonine alors que l'activité de l'HIOMT déterminerait l'amplitude de l'augmentation nocturne de la mélatonine. Ainsi, le rythme de l'activité de la glande pinéale est étroitement lié à celui de la synthèse et de la sécrétion de la mélatonine, également élevée la nuit.
Chez les vertébrés n'étant pas des mammifères, ces rythmes sont intrinsèques à la glande pinéale et ils continuent à s'exprimer lorsque le tissu pinéal est cultivé in vitro. Toutefois, ce n'est pas le cas chez les mammifères : le rythme de la mélatonine est entraîné par une voie neuronale comprenant le tractus rétinohypothalamique de la rétine au noyau suprachiasmatique(SNC), le noyau suprachiasmatique lui-même, les noyaux parventriculaires de l'hypothalamus, le faisceau médian du cerveau antérieur ainsi que les fibres préganglionnaires de la moelle épinière cervicale aux ganglions cervicaux supérieurs. Ces derniers innervent la glande pinéale mammalienne et fournissent un apport noradrénergique qui stimule l'activité de l'enzyme NAT et par conséquent, la synthèse et la libération de la mélatonine. De plus, il existe un second messager cAMP qui régule l'enzyme NAT de deux manières. D'une part, l'activité de NAT est stimulée par un mécanisme cAMP-dépendant impliquant la synthèse de l'ARN messager et de la protéine. D'autre part, cAMP prévient l'inactivation de l'enzyme NATHerbert Underwood et Bruce D. Goldman, Vertebrate Circadian and Photoperiodic Systems : Role of the Pineal Gland and Melatonin, Journal of Biological Rhythms, vol. 2(4), 1987 : 279-315..
La glande pinéale et la mélatonine ont un rôle majeur dans le mécanisme photopériodique des mammifères. Le patron circadien de la sécrétion de la mélatonine transmet l'information de la photopériode aux sites cibles appropriés. Chez certaines espèces, comme le mouton, la sécrétion de la mélatonine est élevée pendant toute la période d'obscurité, tandis que chez d'autres espèces (par exemple, le hamster syrien), la sécrétion de la mélatonine peut ne débuter que quelques heures après l'obscuritéBenoît Malpaux, Martine Migaud, Hélène Tricoire et Philippe Chemineau, Biology of Mammalian Photoperiodism and the Critical Role of the Pineal Gland and Melatonin, Journal of Biological Rhythms, vol. 16 (4), 2001 : 336-347;.
La plupart des mammifères présentent une augmentation de la sécrétion de mélatonine à fur et à mesure que la durée du jour diminue. La régulation circadienne du rythme pinéal de la mélatonine est soulignée par la persistance du rythme chez les animaux maintenus dans l'obscurité en continu.
Ainsi, le système circadien semble être responsable de la détermination d'apparition et d'arrêt de la sécrétion nocturne de la mélatonine. Les mammifères ayant subi une ablation de la glande pinéale ne sont plus capables de générer des réponses saisonnières typiques aux changements de la photopériode, bien que la plupart des rythmes circadiens restent intacts. Le fait d'administrer de la mélatonine dans ces individus permettrait de rétablir leurs réponses saisonnières. Les animaux pinéalectomisés ayant reçu des injections quotidiennes et synchronisées de mélatonine présentaient des réponses de type « jour long » lorsque les perfusions duraient entre , alors qu'ils présentaient des réponses de type « jour court » lorsqu'elles duraient entre . Les réponses de ces animaux étaient indépendantes de la durée du jour. Ceci suggère que l'information de la longueur de la journée est traduite, par le système circadien, en un signal de mélatonine servant de code endocrinien par rapport à la longueur de la journée.
Mécanismes et rôles sur le cycle reproducteur