thumb|Le poisson rouge possède de nombreuses adaptations à l'hypoxie.
Les poissons sont exposés à de grandes variations de la concentration de l'oxygène dans leur environnement aquatique, que ce soit dans l'espace ou dans le temps. Des réponses comportementales, physiologiques et cellulaires variées leur permettent de maintenir l'homéostasie et les fonctions de leur organisme dans un environnement appauvri en oxygène (hypoxie environnementale). Le plus grand défi auquel ils sont confrontés dans ces conditions est de maintenir leur équilibre énergétique métabolique, car 95% de l'oxygène qu'ils consomment est utilisé pour la production d'ATP, l'énergie chimique de l'O2 étant libérée grâce à la chaîne de transport d'électrons à l'intérieur des mitochondries Schmidt-Rohr, K. (2020). "Oxygen Is the High-Energy Molecule Powering Complex Multicellular Life: Fundamental Corrections to Traditional Bioenergetics” ACS Omega 5: 2221-2233. http://dx.doi.org/10.1021/acsomega.9b03352 . Leur survie en condition d'hypoxie nécessite donc une réponse coordonnée pour obtenir plus d'oxygène et contrer les conséquences métaboliques de la baisse de la production d'ATP au niveau des mitochondries. Cet article passe en revue les effets de l'hypoxie sur les poissons, de leur comportement jusqu'aux aspects génétiques.
Tolérance à l'hypoxie vignette| Le taux de consommation d'oxygène diminue avec la tension d'oxygène dans l'environnement (PO2) lorsque PO2 < Pcrit. À l'inverse, le taux de consommation d'oxygène n'est pas affecté par les changements de tension d'oxygène lorsque PO2 > Pcrit.
On peut présenter de différentes manières la tolérance à l'hypoxie d'un poisson. Un paramètre couramment utilisé est la « tension critique d'O2 » (Pcrit), qui est la plus basse tension d'O2 de l'eau (PO2) à laquelle un poisson peut maintenir un taux de consommation d'O2 stable (MO2). On pense donc qu'un poisson avec une Pcrit plus faible est plus tolérant à l'hypoxie qu'un poisson avec une Pcrit plus élevée. Mais bien que Pcrit soit souvent utilisée pour représenter la tolérance à l'hypoxie, elle traduit plus rigoureusement la capacité à absorber l'O2 environnemental à des PO2 hypoxiques et n'intègre pas les contributions significatives de la glycolyse anaérobie et de la suppression métabolique à cette tolérance (voir ci-dessous). La Pcrit est néanmoins étroitement liée à la tolérance à l'hypoxie d'un poisson, en partie parce que certaines espèces privilégient l'utilisation du métabolisme aérobie par rapport au métabolisme anaérobie et à la suppression métabolique. Elle reste donc un paramètre de tolérance à l'hypoxie largement utilisé.
La tolérance à l'hypoxie d'un poisson peut également être représentée par le temps qu'il peut passer à une PO2 hypoxique donnée avant de perdre son l'équilibre dorsoventral (appelé temps avant LOE), ou par la PO2 à laquelle il perd l'équilibre lorsque la PO2 est réduite jusqu'à l'anoxie à une vitesse précise (appelée PO2-de-LOE). Une valeur supérieure du temps avant LOE ou inférieure du PO2-de-LOE impliquent donc une meilleure tolérance à l'hypoxie. Dans les deux cas, la LOE est une représentation plus holistique de la tolérance globale à l'hypoxie, car elle intègre tous les éléments de la tolérance à l'hypoxie, y compris le métabolisme aérobie, le métabolisme anaérobie et la suppression métabolique.
Détection de l'oxygène
Structures de détection de l'oxygène Chez les mammifères, il existe plusieurs structures impliquées dans la détection de l'oxygène ; elles sont cependant, toutes conçues pour détecter l'hypoxie aortique ou interne puisque les mammifères se heurtent rarement à des hypoxies environnementales. Ces structures comprennent les cellules de type I du corpuscule carotidien, les corps neuroépithéliaux des poumons ainsi que certains neurones centraux et périphériques et les cellules musculaires lisses des vaisseaux sanguins. Chez les poissons, les cellules neuroépithéliales (NEC) ont été identifiées comme les principales cellules de détection d'oxygène. Des NEC ont été découvertes chez tous les poissons téléostéens étudiés à ce jour et elles constituent probablement une structure hautement conservée au sein de nombreux taxons de poissons. Ces NEC se trouvent dans les quatre arcs branchiaux au sein de plusieurs structures différentes, telles que le long des filaments, aux extrémités des branchiospines et entre les lamelles. Deux voies neuronales distinctes ont été identifiées dans les arcs branchiaux du poisson-zèbre, à la fois dans les voies motrices et les voies sensorielles des fibres nerveuses. Étant donné que les cellules neuroépithéliales sont réparties dans les branchies, elles sont souvent idéalement situées pour détecter à la fois l'oxygène artériel et l'oxygène environnemental.
Mécanismes de libération des neurotransmetteurs dans les cellules neuroépithéliales On pense que les cellules neuroépithéliales (NEC) sont des cellules chimioréceptrices de type neurone, car elles dépendent des modifications de leur potentiel membranaire pour libération de neurotransmetteurs et la transmission de signaux aux cellules voisines.
Une fois que les NEC des branchies du poisson-zèbre entrent en contact avec l'hypoxie environnementale ou aortique, un canal « de fuite » vers l'extérieur de l'ion potassium (K+) est inhibé. On ne sait pas encore comment ces canaux K+ sont inhibés par le manque d'oxygène, car on ne connait pas encore de sites de liaison directe pour le « manque d'oxygène », seulement les réponses des cellules entières et des canaux ioniques à l'hypoxie. Les canaux « de fuite » K+ sont des canaux ioniques à deux pores qui sont ouverts lorsque le potentiel de membrane de la cellule est à sa valeur de repos et qui jouent un rôle majeur dans l'établissement de l'équilibre de ce potentiel de repos. Une fois ce canal « de fuite » fermé, le K+ ne peut plus s'écouler librement hors de la cellule, et le potentiel membranaire de la NEC augmente ; la cellule se dépolarise. Cette dépolarisation provoque l'ouverture des canaux Ca2+ et la concentration de Ca2+ augmente fortement dans la cellule. Une fois le Ca2+ à l'intérieur de la cellule, il se lie à la machinerie de libération des vésicules synaptiques et facilite la liaison du complexe t-snare des vésicules au complexe v-snare de la membrane cellulaire, ce qui initie la libération de neurotransmetteurs dans la fente synaptique.
Transduction du signal jusqu'aux centres supérieurs du cerveau Si la cellule post-synaptique est un neurone sensoriel, alors un taux de décharge accru dans ce neurone transmettra le signal au système nerveux central. Si la cellule post-synaptique est au contraire une cellule pilier conjonctive ou une cellule musculaire lisse d'un vaisseau sanguin, la sérotonine provoquera la vasoconstriction de celui-ci et des lamelles branchiales jusque là inutilisées seront mobilisées par le recrutement de plus de lits capillaires, et la surface totale d'échange gazeux par lamelle sera augmentée.
Chez les poissons, le signal hypoxique est transporté jusqu'au cerveau par les nerfs glossopharyngien (nerf crânien IX) et vague (nerf crânien X). Le premier arc branchial est innervé par le nerf glossopharyngien (nerf crânien IX) et l'ensemble des quatre arcs par le nerf vague (nerf crânien X).
Emplacements des capteurs d'oxygène Des études utilisant des organismes modèles mammifères ont débouché sur deux hypothèses principales pour l'emplacement de la détection de l'oxygène dans les cellules chimioréceptrices : l'hypothèse membranaire et l'hypothèse mitochondriale. L'hypothèse membranaire a été proposée pour le corpuscule carotidien chez la souris ; elle prédit que la détection de l'oxygène est un processus initié par un déséquilibre ionique. L'hypothèse mitochondriale a également été proposée pour le corpuscule carotidien de la souris, mais elle repose sur les niveaux de phosphorylation oxydative et/ou de production de dérivés réactifs de l'oxygène (DRO) comme signal d'hypoxie. Plus précisément, les courants K+ sensibles à l'oxygène sont inhibés par le peroxyde d'hydrogène et l'activation de la NADPH-oxydase.
Il existe des preuves pour ces deux hypothèses selon les espèces utilisées. Pour les cellules neuroépithéliales des branchies du poisson-zèbre, il existe des preuves solides soutenant « l'hypothèse membranaire » en raison de leur capacité à répondre à l'hypoxie après le retrait du contenu de la cellule. Cependant, il n'y a aucune preuve contre l'existence de plusieurs sites pour la détection de l'oxygène dans les organismes.
Réponses aiguës à l'hypoxie De nombreux environnements hypoxiques n'atteignent jamais le niveau de l'anoxie et la plupart des poissons sont capables de faire face à ce stress en utilisant diverses stratégies physiologiques et comportementales. Les poissons qui utilisent des organes respiratoires aériens (ORA) ont tendance à vivre dans des environnements à teneur en oxygène très variable et dépendent de la respiration aérienne pendant les périodes où il n'y a pas assez d'oxygène pour respirer dans l'eau. Bien que tous les téléostéens aient une forme de vessie natatoire, beaucoup d'entre eux ne sont pas capables de respirer de l'air et dépendent de la respiration aquatique de surface, l'eau étant plus oxygénée près de sa surface. Cependant de nombreuses espèces de poissons téléostéens ne présentent aucun de ces comportements respiratoires de surface.
Typiquement, l'hypoxie aiguë provoque une hyperventilation, une bradycardie et une élévation de la résistance vasculaire des branchies (chez les téléostéens). Le bénéfice de ces changements de pression artérielle sur l'absorption d'oxygène n'a cependant pas été confirmé dans une étude récente sur la truite arc-en-ciel. Il est possible que la réponse d'hypoxie aiguë soit simplement une réponse au stress, et ses avantages découverts dans les études plus anciennes pourraient ne résulter que de l'acclimatation à l'environnement.
Réponses comportementales L'hypoxie peut modifier le comportement normal Reebs, S.G. (2009) Oxygen and fish behaviour. Le comportement parental destiné à fournir de l'oxygène aux œufs est souvent affecté par l'hypoxie. Par exemple, le comportement de ventilation (nager sur place près des œufs pour créer un écoulement d'eau sur eux, et donc un apport constant d'oxygène) est souvent augmenté lorsque l'oxygène est moins disponible. Cela a été notamment rapporté chez les épinoches Iersel, J.J.A. van. 1953. An analysis of the parental behaviour of the male three-spine stickleback (Gasterosteus aculeatus L.). Behaviour Supplement 3: 1-159.Sevenster, P. 1961. A causal analysis of a displacement activity (fanning in Gasterosteus aculeatus L.). Behaviour Supplement 9: 1-170., les gobies et les poissons-clowns. Les gobies peuvent également augmenter la taille des ouvertures du nid qu'elles construisent, même si cela peut augmenter le risque de prédation sur les œufs. Lors d'épisodes hypoxiques, Herotilapia multispinosa rapproche souvent ses jeunes alevins de la surface de l'eau, où l'oxygène est plus disponible.
Les adaptations comportementales destinées à survivre lorsque l'oxygène est rare comprennent la réduction des niveaux d'activité, la respiration aquatique de surface et la respiration aérienne.
Réduction des niveaux d'activité À mesure que les niveaux d'oxygène diminuent, les poissons peuvent d'abord augmenter leurs mouvements pour tenter de s'échapper de la zone hypoxique, mais finalement ils réduisent considérablement leurs niveaux d'activité, réduisant ainsi leurs besoins énergétiques (et donc en oxygène). Le hareng présente exactement ce schéma. Parmi les autres poissons qui réduisent leurs niveaux d'activité en cas d'hypoxie on trouve la sole commune, le guppy, la petite roussette et la blennie vivipare. Certains requins qui ventilent leurs branchies peuvent augmenter leur vitesse de nage en cas d'hypoxie, pour apporter plus d'eau aux branchies.
Respiration aquatique de surface