Carriera Houston Texans Al college Cunningham giocò a football a Vanderbilt dal 2014 al 2016. Fu scelto nel corso del secondo giro (57º assoluto) del Draft NFL 2017 dagli Houston Texans. Debuttò come professionista subentrando nel primo turno contro i Jacksonville Jaguars e mettendo a segno 5 tackle e un passaggio deviato. La settimana seguente disputò la prima gara come titolare contro i Cincinnati Bengals terminando con 6 tackle. La sua prima stagione si chiuse al secondo posto tra i rookie della NFL con 90 tackle.
Nel 2020 Cunningham guidò la NFL in tackle solitari (106) e totali (164).
Tennessee Titans Il 9 dicembre 2021 Cunningham firmò con i Tennessee Titans.
Philadelphia Eagles Il 6 agosto 2023 Cunningham firmò con i Philadelphia Eagles.
Denver Broncos Il 25 settembre 2024 Cunningham firmò con la squadra di allenamento dei Denver Broncos. Il 27 novembre fu promosso nel roster attivo.
Detroit Lions Il 27 maggio 2025 Cunningham firmò con i Detroit Lions.
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