Cleptoplastia ou cleptoplastidia refere-se ao fenômeno de alguns organismos heterotróficos eucariontes, como dinoflagelados e lesmas sacoglossas, sequestrarem temporariamente cloroplastos provindos de algum organismo eucariótico autotrófico, genericamente referido como alga. A cleptoplastia funcional proporciona ao hospedeiro uma capacidade temporária de mixotrofia, isto é, de alimentar-se tanto por via heterotrófica quanto por via autotrófica (neste caso, por fototrofia). Esta habilidade é mediada pela atividade do cloroplasto, cuja manutenção, no organismo hospedeiro, é bastante variável. Uma cloroplasto sequestrado pode permanecer funcional entre algumas poucas horas até muitos meses nas células somáticas do organismo hospedeiro. A organela, quando roubada por um hospedeiro em um evento de cleptoplastia, é referida como cleptoplasto.
Etimologia A palavra "cleptoplastia" deriva do Grego Antigo, – κλέπτης (kléptēs), que significa "ladrão" e πλαστός (plastós), originalmente significando "modelável", "plástico". Este último é usado em biologia para referir-se às organelas plastidiais derivadas de cloroplastos. O termo foi primeiro proposto pelo russo Gilyarov (1983) no lugar de "simbiose plastidial" ("plastid symbiosis"), que aparecia na literatura pretérita de nudibrânquios.Gilyarov, M. S. (1983). «Appropriation of functional organelles of food organisms by phytophagous and predatory opistobranch mollusks as a specific category of food utilization». Zhurnal Obshchei Biologii (44): 614–620.
Primeiras descobertas A primeira descoberta relacionada à identificação de plastídios estrangeiros no citoplasma de alguma célula eucariótica foi em 1876, na lesma-do-mar Elysia viridis (Sacoglossa: Euthyneura). Este animal possui uma coloração verde característica que foi logo associada a uma possível presença clorofila em seu tegumento.De Negri, A.; De Negris, G. (1876). «Farbstoff aus Elysia viridis». Berichte der Deutschen Chemischen Gesellschaft. Berlim (9): 84. Esta coloração, somada à identificação posterior, em 1883, de partículas verdes nas células do manto desses animais, levou à comunidade científica a atribuir o fenômeno a alguma relação simbiótica entre as lesmas do gênero Elysia com algas zooxantela; criaturas simbióticas típicas entre corais, hidras e alguns outros nudibrânquios.Brandt, K. (1883). «Über die morphologische und physiologische bedeutung des chlorophylls bei thieren».
Mittheilungen aus der Zoologischen Station zu Neapal (4): 191–293. Alternativamente, associou-se os tais "pontos verdes" à presença das então chamadas "algas azuis", hoje reconhecidamente como o grupo monofilético das cianobactérias. Em 1904, houve a primeira proposta de que, na verdade, o que tornava o corpo de uma lesma do mar, Caliphylla mediterranea, verde seria a presença de cloroplastos retidos no citoplasma das células dos moluscos sacoglossos. Mas foi apenas em 1965, com o advento da microscopia eletrônica, pôde ser demostrada a ocorrência de cloroplastos intracelulares simbióticos nos divertículos digestivos de uma lesma-do-mar (Elysia atroviridis). Desde então, foi reconhecida a capacidade de alguns metazoários (a princípio sòmente sacoglossos) reterem cloroplastos sequestrados em seu citosol a partir da predação de algumas algas.
Esta habilidade foi inicialmente referida na literatura como "simbiose plastidial", ou "simbiose de cloroplasto".
Cleptoplasto thumb|direita|275x275px|Imagem de microscopia eletrônica de uma célula do tubo digestivo de Elysia clarki. A morfologia de cloroplastos e cleptoplastos pode ser idêntica. C = cleptoplastos, N = núcleo. Escala = 3µm. Os cleptoplastos são organelas temporárias, resultado da interação de cleptoplastia entre um organismo eucarionte e uma alga. Durante um processo de predação ou fagocitose, há retenção seletiva de organelas da alga pelo predador. Estas organelas retidas podem ser cloroplastos, primários ou de ordem superior; ou também outros cleptoplastos. Em todo o caso, o predador, porque hospeda a nível somático a organela retida, obtém capacidade temporária de fototrofia. Até onde se sabe, apenas a cleptoplastia e a endossimbiose conferem a capacidade de fototrofia a organismos eucarióticos. À diferença dos plastídios verdadeiros, cleptoplastos não são adquiridos por endossimbiose.
A nível fisiológico, cloroplastos e cleptoplastos diferem quanto ao grau de integração ao ciclo de vida do hospedeiro. Todos os tipos de cloroplastos, ainda que evolutivamente diversos entre as grandes linhagens eucarióticas, partilham de uma característica comum: a acomodação estável ao ciclo de vida do hospedeiro. Cloroplastos são organelas herdáveis, retidas ao longo de todos os eventos celulares eucarióticos, e assimiladas a nível metabólico e citológico de modo sincrônico aos processos próprios do hospedeiro. Em contraste, cloroplastos adquiridos por cleptoplastia (cleptoplastos) são eventualmente digeridos durante o ciclo de vida do hospedeiro. Entre estes, a associação é invariàvelmente temporária, e dura, a depender do hospedeiro, um intervalo que pode variar entre alguns poucos dias até muitos meses.
Cleptoplastia e Endossimbiose Já foi proposto que, especialmente em eucariotos unicelulares, as diferentes relações de cleptoplastia possam corresponder a diferentes estágios de integração endossimbiótica entre um plastídio e um hospedeiro. Isto porque ambos, cada qual a seu modo, mobilizam certa maquinaria citogenética para incorporar, quer temporária quer constitutivamente, células de origem exógena dentro de uma célula maior hospedeira. Para o caso da endossimbiose, por exemplo, está demonstrado que esta maquinaria citogenética passa por uma complexa dinâmica de transferência horizontal de genes entre o DNA circular da organela endossimbiótica, o DNA do núcleo da alga predada pelo hospedeiro e o DNA no núcleo do organismo hospedeiro. Para os casos de cleptoplastia, contudo, parece que nem sempre precisa ser assim. Em organelas de assimilação efêmera, a estabilidade do sistema genético funcional do cleptoplasto pode ocorrer sem a mediação de quaisquer genes do núcleo da alga original. Nestes casos, a manutenção dos transcritos requeridos para o funcionamento apropriado do plastídio (que incluem RNAm's codificadores de proteínas chave para a sinalização, regulação e metabolismo da fotossíntese) pode ser explicada por um modelo de endereçamento proteíco hetero-endossimbiótico (hetero-EPT). Apesar disso, até hoje, não há evidências de que um cleptoplasto duradouro possa não ser acompanhado por algum mecanismo de transferência horizontal de genes com o núcleo hospedeiro.
Há quem argumente que mesmo eucariontes com relações estáveis com seus cloroplastos (como Cryptomonodales e Chlorarachniophytas) representem estágios transientes de uma endossimbiose completa. Nestes casos, assim como em alguns dinoflagelados, a presença de um nucleomorfo seria evidência para um evento de assimilação mais recente da organela. Segundo este modelo, linhagens como as acima, porque já teriam o cloroplasto constitutivo em seu ciclo de vida, estariam sob o regime de uma seleção purificadora, em que apenas polimorfismos deletérios em genes que atuam sobre o caráter fototrofia são eliminados das populações naturais. Neste momento intensas transferências entre o nucleomorfo e o núcleo atuariam de modo a tornar o sistema endossimbionte-hospedeiro cada vez mais independente do nucleomorfo. Em outros casos, ciclos de vida que retenham o cloroplasto apenas em uma das linhagens celulares (como no caso de Hatena arenicola) seriam indicativo de uma seleção direcional para a integração entre organela e organismo hospedeiro. Aqui, como em outros casos de dinoflagelados, o plastídio ainda seria fundamentalmente transiente, ou, no mínimo, requereria a manutenção por ingestão de presas fotossintetizantes para tornar o plastídio ainda perene. Após um estágio de assimilação completa do plastídio, linhagens sob uma seleção direcional, poderiam entrar em regime purificador; completando um processo verdadeiro de endossimbiose.
A cleptoplastia, contudo, pode não ser o único meio de levar à endossimbiose da organela. Há pelo menos um caso documentado de recrutamento de cianobactérias de vida livre como simbiontes em uma linhagem eucariótica não-arqueplastidiana. É o caso do gênero Paulinella, um grupo de cercozoários aquáticos com cerca de treze espécies conhecidas, dentre as quais três (duas dulcícolas e uma marinha) possuem cloroplastos derivados diretamente de cianobactérias. Esta aquisição não configura um caso de cleptoplastia, uma vez que não há sequestro de organelas, mas sim uma incorporação completamente nova via endossombiose primária.
Finalmente, a apuração da cleptoplastia como um espectro possível de endossimbiose não deve conduzir a uma compreensão evolutiva teleológica. Em outras palavras, não é correto assumir que todas as interações de cleptoplastia hoje levarão, inevitavelmente, à incorporação de cloroplastos funcionais nas linhagens hospedeiras. A aproximação entre as duas situações incorpora um modelo de evolução cujas premissas permitem a formulação e testes de hipóteses quanto aos mecanismos de integração hospedeiro-organela. Este modelo permite comparação de uma variedade de sistemas evoluindo de forma parelela, cada qual com suas diferenças e soluções para questões de evolução de organelas simbióticas.
Cleptoplastia como interação ecológica A cleptoplastia é um fenômeno complexo que, embora envolva a aquisição de estruturas de outro organismo a nível somático, foge um pouco das classificações de interações ecológicas clássicas. Na literatura, não existe um consenso sobre a definição desse processo como uma interação clara, mas existem diferentes abordagens para o fenômeno.
Uma das possíveis definições é a cleptoplastia como uma interação simbiótica. Essa é uma interpretação forte quando se trata de certos organismos hospedeiros, como lesmas-do-mar (Elysia chlorotica), que conseguem manter plastídios funcionais por longos períodos, integrando seus produtos fotossintéticos ao metabolismo animal e, em alguns casos, até mesmo à reprodução. Nesse contexto, a cleptoplastia compartilha características funcionais semelhantes com a endossimbiose, como a criação de nichos metabólicos e tróficos similares, o aumento da eficiência no uso de recursos e a sobrevivência prolongada em ambientes com baixa disponibilidade de nutrientes. Além disso, a cleptoplastia pode resultar em dependência funcional do hospedeiro em relação aos plastídios sequestrados, sugerindo uma forma de mutualismo facultativo. Embora alguns autores ressaltem que a cleptoplastia difere da endossimbiose por não envolver a divisão dos plastídios retidos nem a coevolução genômica, argumenta-se que, em casos excepcionais, como os de Elysia chlorotica e do ciliado marinho Myrionecta rubra, as adaptações do hospedeiro aproximam a associação de uma simbiose estável. Assim, parte da literatura defende que, embora a cleptoplastia tenha aspectos predatórios — uma vez que depende da morte da alga para aquisição dos plastídios —, ela pode, em certos contextos, configurar uma interação simbiótica, especialmente quando há benefícios mútuos prolongados e integração metabólica significativa.
Cabe reconhecer, no entanto, que o mesmo fenômeno pode ser considerado como uma forma de predação dada a origem de aquisação dos cleptoplastos. Nesta perspectiva, a cleptoplastia é descrita como o processo pelo qual os organismos hospedeiros consomem as suas presas — geralmente, microalgas — e "sequestram" os cloroplastos das suas fontes de alimento, mantendo-os intactos. Embora seja comum observar a digestão dos outros compartimentos celulares, encontram-se espécimens que não seguem esse comportamento, como o caso dos ciliados Mesodinium spp. que sequestram não apenas os cloroplastos mas também outras organelas como as mitocôndrias, o núcleo da presa e o nucleomorfo.