Ophiocordyceps unilateralis, comumente conhecido como fungo zumbi de formiga, é um fungo patogênico de insetos, descoberto pelo naturalista britânico Alfred Russel Wallace em 1859. Formigas infectadas pelo fungo Ophiocordyceps unilateralis, conhecidas como "formigas zumbis", são encontradas predominantemente em florestas tropicais.
Esse fungo prospera em ambientes quentes e úmidos, ideais para seu crescimento e reprodução, embora também possa ser encontrado em florestas de clima quente e temperado. Seu principal alvo são formigas da tribo Camponotini, especialmente as formigas-carpinteiras (gênero Camponotus).
O. unilateralis infecta formigas dessa tribo e provoca uma alteração profunda em seu comportamento. As formigas deixam o dossel da floresta e suas trilhas de forrageamento para descer ao solo, onde a temperatura e umidade favorecem o desenvolvimento do fungo. Lá, fixam-se com as mandíbulas à parte inferior de folhas, geralmente em uma veia principal, permanecendo nesse local até a morte. Esse processo, que leva de 4 a 10 dias, culmina com a fase reprodutiva do fungo, em que estruturas chamadas corpos frutíferos emergem da cabeça da formiga, rompendo-se para liberar esporos.
O. unilateralis, por sua vez, também pode ser infectado por outros fungos, o que pode limitar seu impacto sobre as populações de formigas — populações essas que, de outra forma, poderiam ser gravemente afetadas.
Sabe-se que Ophiocordyceps unilateralis e espécies relacionadas realizam um metabolismo secundário ativo, responsável, entre outros fatores, pela produção de substâncias antibacterianas que protegem o fungo e seu hospedeiro contra novas infecções durante a reprodução. Devido a esse metabolismo, as espécies tem despertado o interesse de químicos de produtos naturais, com a descoberta de pequenos compostos bioativos (como os policetídeos), com potencial para uso como agentes imunomoduladores, antimicrobianos e anticancerígenos em humanos.
Taxonomia Cordyceps vs Ophiocordyceps Historicamente, houve confusão na distinção entre os gêneros Cordyceps e Ophiocordyceps. Durante muito tempo, debates ocorreram sobre qual gênero pertencia o chamado "fungo zumbi de formiga" (entre outros), já que Ophiocordyceps só foi formalmente estabelecido mais recentemente.
O gênero Cordyceps compreende mais de 400 espécies, anteriomente classificadas na família Clavicipitaceae, dentro da ordem Hypocreales. Essa classificação era baseada em características morfológicas, como ascósporos filiformes e ascos cilíndricos. Quando os Cordyceps foram descritos pela primeira vez, ainda não havia evidências suficientes para justificar a criação do gênero Ophiocordyceps.
No entanto, em 2007, novos dados moleculares significativos permitiram uma reorganização da família Clavicipitaceae. Descobriu-se que, na verdade, ela compreendia três famílias monofiléticas distintas: Clavicipitaceae, Cordycipitaceae e Ophiocordycipitacee.
Estudos de filogenética molecular contradisseram a classificação anterior e transferiram para a nova família Ophiocordycipitaceae todas as espécies de Cordyceps que formavam um grupo-irmão com Tolypocladium. Entre essas espécies estavam os fungos que parasitam formigas, como Cordyceps unilateralis, que foi reclassificado como Ophiocordyceps unilateralis.
Após essa reclassificação, múltiplas características passaram a ser associadas à família Ophiocordycipitaceae, como a produção de estromas escuros pigmentados, variando de rígidos a flexíveis.
Ophiocordyceps unilateralis sensu lato O nome científico do fungo às vezes é apresentado como Ophiocordyceps unilateralis sensu lato, expressão que significa "em sentido amplo", pois a espécie, na realidade, representa um complexo de diversas espécies dentro de O. unilateralis.
A utilização desse termo tem ganhado importância crescente. Em 2011, foi levantada a hipótese de que o chamado "fungo zumbi de formiga" poderia, na verdade, constituir um complexo de espécies específicas do hospedeiro — ou seja, cada espécie de O. unilateralis seria capaz de infectar e manipular com sucesso apenas uma espécie de formiga hospedeira. Essa especificidade pode ter contribuído para o isolamento reprodutivo entre os fungos, levando, por consequência, à especiação.
Em seguida, um estudo realizado no Brasil identificou, por meio de comparação morfológica de ascósporos, processos de germinação e morfologias assexuadas, quatro espécies distintas de Ophiocordyceps. Posteriormente, três novas espécies foram descritas na Amazônia brasileira, seis na Tailândia e uma no Japão.
Mais recentemente, em 2018, outras 15 espécies de O. unilateralis foram descritas com base em critérios taxonômicos tradicionais e dados macromorfológicos, com foco especial na morfologia dos ascósporos e nas estruturas assexuadas. A análise dessas morfologias permitiu distinguir dois clados principais compostos principalmente por espécies associadas a formigas, denominados "clado central O. unilateralis" e "subclado O. kniphofioides".
Análises adicionais foram realizadas utilizando diferentes conjuntos de características. Entre as morfológicas, incluíram-se tanto características macroscópicas (por exemplo, o estroma único típico que emerge do pronoto dorsal do hospedeiro, e o ascoma — peritécio — que se desenvolve a partir do estroma) quanto características microscópicas (como o tamanho, a forma, a septação e o padrão de germinação dos ascósporos). Além disso, foram incorporadas variáveis como a espécie hospedeira e o local da "mordida fatal".
Esse estudo morfológico resultou na identificação de 15 novas espécies: 14 pertencentes ao clado central e uma ao subclado. Também se observou que as espécies do subclado O. kniphofioides são especializadas em formigas neotropicais, enquanto as do clado central têm como alvo preferencial espécies de da tribo Camponotini.
Espécies dentro do clado central O. unilateralis descritas em 2018
O. albacongiuae O. blakebarnesii O. camponoti-atricipis O. camponoti-balzani O. camponoti-bispinosi O. camponoti-chartificis O. camponoti-femorati O. camponoti-floridani O. camponoti-hippocrepidis O. camponoti-indiani O. camponoti-leonardi O. camponoti- melanótico O. camponoti-nidulantis O. camponoti-novogranadensis O. camponoti-renggeri O. camponoti-saundersi O. halabalaensis O. kimflemingiae O. naomipierceae O. ootakii O. polyrhachis-furcata O. pulvinata O. rami O. satoi
Espécies dentro do subclado O. kniphofioides descritas em 2018
O. daceti O. kniphofioides
Morfologia direita|miniaturadaimagem|350x350px| Representação esquemática de Ophiocordyceps unilateralis crescendo a partir de uma formiga hospedeira infectada
Morfologia típica O fungo da formiga zumbi é facilmente identificável quando sua estrutura reprodutiva se torna aparente em seu hospedeiro morto, geralmente uma formiga carpinteira. No final do seu ciclo de vida, O. unilateralis normalmente gera um estroma único, rijo, porém flexível, de pigmentação escura, que surge da região do pronoto dorsal da formiga quando esta morre. Além disso, peritécios, a estrutura sexual portadora de esporos, podem ser observados no caule, logo abaixo de sua ponta. Este complexo forma o corpo de frutificação do fungo.
A maioria das espécies dentro do complexo de espécies O. unilateralis sl tem um morfo sexual ( teleomorfo ) e um assexuado ( anamorfo ). Elas são diferentes em termos de função e características. Geralmente, os morfos assexuados identificados para Ophiocordyceps são Hirsutella e Hymenostilbe, dois gêneros de fungos que se reproduzem assexuadamente.
Variação morfológica As espécies de O. unilateralis apresentam variações morfológicas que certamente se devem à sua ampla distribuição geográfica, do Japão às Américas. Além disso, foi levantada a hipótese de que suas variações morfológicas também podem ser resultado de uma espécie de fungo maximizando sua infecção em uma espécie específica de formiga hospedeira (infecções específicas do hospedeiro). Diferentes subespécies de formigas podem ocorrer na mesma área, o que significa que, para coexistir, elas precisam ocupar nichos ecológicos diferentes. Consequentemente, os fungos podem ter evoluído ao nível da subespécie para maximizar a sua aptidão.
Características morfológicas do clado central de O. unilateralis O clado central O. unilateralis, conforme descrito em 2018, tem características morfológicas distintas. Apresenta um único estroma com uma forma assexuada de Hirsutella, que surge da região dorsal do pescoço da formiga morta e produz um peritécio marrom escuro preso ao seu caule. Essas espécies também são reconhecíveis pelas espécies hospedeiras que infectam, que são apenas espécies de Camponotini. Uma vez que o hospedeiro é morto pelo fungo, ele é comumente encontrado fixado através de suas mandíbulas nas superfícies das folhas.
Características morfológicas do subclado O. kniphofioides O subclado O. kniphofioides, conforme descrito em 2018, também possui características morfológicas distintas. Suas espécies produzem um estroma que cresce lateralmente a partir do tórax do hospedeiro, o que gera um ascoma alaranjado. Além disso, espécies dentro deste subclado compartilham uma morfologia assexuada de Hirsutella. Quanto ao clado central, essas espécies também são reconhecíveis pelos hospedeiros que infectam, que geralmente são espécies de formigas neotropicais. O subclado não apresenta o mesmo fenótipo estendido com o famoso "aperto mortal" que as espécies O. unilateralis normalmente exibem. Seus hospedeiros geralmente morrem na base de grandes árvores na floresta amazônica, entre os tapetes de musgo.
Vida útil Nas florestas tropicais, a espécie de formiga Camponotus leonardi vive no alto das copas das árvores e possui uma extensa rede de trilhas aéreas. Às vezes, as brechas no dossel são muito difíceis de atravessar, então as trilhas das formigas descem até o solo da floresta, onde ficam expostas aos esporos de O. unilateralis. Os esporos se fixam aos seus exoesqueletos e eventualmente os rompem usando pressão mecânica e enzimas. Como outros fungos patogênicos para insetos do gênero Ophiocordyceps, o fungo tem como alvo uma espécie hospedeira específica, Camponotus leonardi; apesar disso, o fungo pode parasitar outras espécies de formigas intimamente relacionadas com menores graus de manipulação do hospedeiro e sucesso reprodutivo.
Os estágios de levedura do fungo se espalham no corpo da formiga e provavelmente produzem compostos que afetam o hemocele da formiga, usando a característica evolutiva de um fenótipo estendido para manipular os padrões comportamentais exibidos pela formiga. Uma formiga infectada apresenta convulsões irregulares por todo o corpo que a deslocam do seu ninho na copa para o solo da floresta.
As mudanças no comportamento das formigas infectadas são muito específicas, dando origem ao termo popular "formigas zumbis". Os comportamentos são ajustados em benefício do fungo em termos de crescimento e transmissão, aumentando assim sua aptidão. A formiga sobe no caule de uma planta e usa suas mandíbulas com força anormal para se prender a uma nervura da folha, deixando marcas em forma de halteres nela. As formigas geralmente se prendem à nervura de uma folha a uma altura de 26cm acima do solo da floresta, no lado norte da planta, em um ambiente com 94–95% de umidade e temperaturas de a . As infecções podem levar a 20 a 30 formigas mortas por metro quadrado. Quando as formigas mortas são movidas para outros locais e posições, o crescimento vegetativo e a esporulação não ocorrem ou resultam em estruturas reprodutivas subdimensionadas e anormais. Nas florestas temperadas, o comportamento típico das formigas zumbis é fixar-se na parte inferior dos galhos, não nas folhas.