direita|miniatura|upright=2.1|O reforço auxilia a especiação por meio da seleção natural contra híbridos durante o contato secundário de duas populações separadas de uma espécie.
Reforço é um processo de especiação no qual a seleção natural aumenta o isolamento reprodutivo (subdividido em isolamento pré-zigótico e pós-zigótico) entre duas populações de uma espécie. Isso ocorre devido à seleção que atua contra a formação de indivíduos híbridos de baixa aptidão. A ideia foi inicialmente proposta por Alfred Russel Wallace e, por vezes, é chamada de efeito Wallace. O conceito moderno de reforço foi desenvolvido por Theodosius Dobzhansky, que imaginou uma espécie separada alopatricamente que, ao entrar em , produz híbridos de menor aptidão ao acasalar. A seleção natural surge da incapacidade desses híbridos de gerar descendentes viáveis, favorecendo os indivíduos que não se acasalam com membros da outra população, o que resulta em maior sucesso reprodutivo. Esse processo promove a evolução de um isolamento pré-zigótico mais robusto (diferenças comportamentais ou biológicas que impedem a formação de zigotos híbridos). O reforço é um dos raros casos em que a seleção pode diretamente favorecer o aumento do isolamento pré-zigótico, influenciando o processo de especiação. Esse aspecto tem atraído especial interesse entre biólogos evolutivos.
O apoio ao reforço variou desde sua concepção, e confusões terminológicas e diferenças de uso ao longo da história geraram múltiplos significados e complicações. Diversos biólogos evolutivos levantaram objeções sobre sua plausibilidade. Desde os anos 1990, dados teóricos, experimentais e observações na natureza superaram muitas dessas objeções, tornando o reforço amplamente aceito, embora sua prevalência na natureza ainda seja desconhecida.
Numerosos modelos foram desenvolvidos para entender seu funcionamento na natureza, dependendo de fatores como genética, estruturas populacionais, influências da seleção e comportamentos de acasalamento. Evidências empíricas de reforço existem tanto em laboratório quanto na natureza, com exemplos documentados em uma ampla gama de organismos: vertebrados e invertebrados, fungos e plantas. O contato secundário entre espécies incipientes originalmente separadas (estágio inicial da especiação) está aumentando devido a atividades humanas, como a introdução de espécies invasoras ou a modificação de habitats naturais. Isso tem implicações para medidas de biodiversidade e pode se tornar mais relevante no futuro.
Histórico A popularidade do reforço entre estudiosos mudou ao longo do tempo. Jerry Coyne e argumentam que a teoria do reforço passou por três fases de desenvolvimento histórico:
plausibilidade baseada em híbridos não aptos; implausibilidade devido a híbridos com alguma aptidão; plausibilidade sustentada por estudos empíricos e modelos biológicos complexos e realistas.
miniatura|upright|Alfred Russel Wallace propôs em 1889 que o isolamento poderia ser fortalecido por uma forma de seleção.
Chamado às vezes de efeito Wallace, o reforço foi originalmente proposto por Alfred Russel Wallace em 1889. Sua hipótese diferia significativamente da concepção moderna, focando no isolamento pós-zigótico fortalecido por seleção de grupo. Theodosius Dobzhansky foi o primeiro a descrever detalhadamente o processo em 1937, embora o termo "reforço" só tenha sido criado em 1955 por . Em 1930, Ronald Fisher apresentou a primeira descrição genética do processo em The Genetical Theory of Natural Selection, e nas décadas de 1960 e 1970 foram realizadas as primeiras simulações computacionais para testar sua plausibilidade. Estudos posteriores de genética populacional e genética quantitativa demonstraram que híbridos completamente não aptos levam inequivocamente a um aumento do isolamento pré-zigótico.
A ideia de Dobzhansky ganhou apoio significativo; ele sugeriu que o reforço representava o passo final na especiação, como após o contato secundário de uma população alopátrica. Na década de 1980, muitos biólogos evolutivos começaram a duvidar de sua plausibilidade, não com base em evidências empíricas, mas em teorias que o consideravam um mecanismo improvável de isolamento reprodutivo. Várias objeções teóricas surgiram nessa época e são abordadas na seção "Argumentos contra o reforço" abaixo.
A partir do início dos anos 1990, o reforço recuperou popularidade entre os biólogos evolutivos, impulsionado principalmente por um aumento repentino de dados — evidências empíricas de estudos em laboratório e exemplos encontrados na natureza. Além disso, simulações computacionais dos padrões genéticos e de migração das populações encontraram "algo que parecia reforço". Os trabalhos teóricos mais recentes sobre especiação, como os de Liou e Price, Kelly e Noor, e Kirkpatrick e Servedio, utilizaram simulações computacionais altamente complexas, chegando a conclusões semelhantes: o reforço é plausível sob várias condições e, em muitos casos, mais fácil do que se pensava anteriormente.
Terminologia Há confusão em torno do significado do termo "reforço". Ele foi usado pela primeira vez para descrever diferenças observadas nas vocalizações de acasalamento de sapos do gênero Gastrophryne em uma zona de contato híbrida secundária. O termo "contato secundário" também foi empregado para descrever o reforço no contexto de uma população separada alopatricamente que entra em contato após a perda de uma barreira geográfica. O efeito Wallace é semelhante ao reforço, mas raramente é usado. diferenciou o isolamento pós-zigótico incompleto do isolamento completo, chamando o primeiro de reforço e o segundo de deslocamento de caracter reprodutivo. Daniel J. Howard considerou o deslocamento de caráter reprodutivo como representando acasalamento preferencial ou divergência de traços para reconhecimento de parceiros (especificamente entre populações simpátricas). Sob sua definição, o reforço incluía divergência pré-zigótica e isolamento pós-zigótico completo. Servedio e Noor consideram qualquer aumento detectado no isolamento pré-zigótico como reforço, desde que seja uma resposta à seleção contra o acasalamento entre duas espécies distintas. Coyne e Orr argumentam que "o verdadeiro reforço está restrito a casos em que o isolamento é aprimorado entre táxons que ainda podem trocar genes".
Modelos direita|miniatura|Os quatro resultados do contato secundário:(1) Uma barreira extrínseca separa uma população em duas, mas elas entram em contato antes que o isolamento reprodutivo seja suficiente para resultar em especiação. As duas populações se fundem novamente em uma única espécie. (2) Especiação por reforço. (3) Duas populações separadas permanecem geneticamente distintas enquanto enxames híbridos se formam na zona de contato.(4) A recombinação genômica resulta na especiação das duas populações, com uma espécie híbrida adicional. As três espécies são separadas por barreiras reprodutivas intrínsecas.|406x406px Uma das formas mais fortes de isolamento reprodutivo na natureza é o isolamento sexual: características dos organismos relacionadas ao acasalamento. Esse padrão levou à ideia de que, como a seleção atua fortemente sobre traços de acasalamento, ela pode estar envolvida no processo de especiação. Esse processo de especiação influenciado pela seleção natural é o reforço e pode ocorrer em qualquer modo de especiação (por exemplo, modos geográficos ou especiação ecológica). Ele requer duas forças evolutivas que atuam na escolha de parceiros: seleção natural e fluxo gênico. A seleção é o principal motor do reforço, pois atua contra genótipos híbridos de baixa aptidão, independentemente de as preferências individuais afetarem a sobrevivência e reprodução. O fluxo gênico, por outro lado, é a força oposta primária, pois a troca de genes entre indivíduos que gera híbridos tende a homogeneizar os genótipos.
Butlin estabeleceu quatro critérios principais para detectar o reforço em populações naturais ou de laboratório:
Existe fluxo gênico entre dois táxons ou pode-se estabelecer que existiu em algum momento. Há divergência de traços associados ao acasalamento entre os dois táxons. Os padrões de acasalamento são modificados, limitando a produção de híbridos de baixa aptidão. Outras pressões seletivas que levam à divergência do sistema de reconhecimento de parceiros não ocorreram.
Após a especiação por reforço, mudanças após o isolamento reprodutivo completo (e maior isolamento subsequentemente) são uma forma de deslocamento de caracter reprodutivo. Um sinal comum da ocorrência de reforço na natureza é o deslocamento de caráter reprodutivo; as características de uma população divergem em simpatria, mas não em alopatria. Uma dificuldade na detecção é que o deslocamento de caráter ecológico pode resultar nos mesmos padrões. Além disso, o fluxo gênico pode diminuir o isolamento encontrado em populações simpátricas. Dois fatores importantes no resultado do processo dependem de:
os mecanismos específicos que causam o isolamento pré-zigótico; e o número de alelos alterados por mutações que afetam a escolha de parceiros.
Em casos de especiação peripátrica, o reforço é improvável de completar a especiação se a população isolada perifericamente entrar em contato secundário com a população principal. Na especiação simpátrica, a seleção contra híbridos é necessária; assim, o reforço pode desempenhar um papel, desde que haja a evolução de algum tipo de compensação de aptidão. Em simpatria, frequentemente se observam padrões de forte discriminação de acasalamento, atribuídos ao reforço. Pensa-se que o reforço seja o agente do isolamento gamético.
Genética A genética subjacente ao reforço pode ser compreendida por um modelo ideal de duas populações haploides que experimentam um aumento no desequilíbrio de ligação. Aqui, a seleção rejeita combinações de alelos de baixa aptidão ou , enquanto favorece combinações de alelos (na primeira subpopulação) e (na segunda subpopulação). O terceiro lócus ou (os alelos de acasalamento seletivo) afeta o padrão de acasalamento, mas não está diretamente sob seleção. Se a seleção em e causa mudanças na frequência do alelo , o acasalamento seletivo é promovido, resultando em reforço. Tanto a seleção quanto o acasalamento seletivo são necessários, ou seja, os acasalamentos e devem ser mais comuns que os acasalamentos e . Uma restrição na migração entre populações pode aumentar ainda mais a chance de reforço, reduzindo a probabilidade de troca entre os genótipos diferentes.
Um modelo alternativo existe para abordar o antagonismo da recombinação, pois ela pode reduzir a associação entre os alelos relacionados à aptidão e os alelos de acasalamento seletivo que não o são. Modelos genéticos frequentemente diferem em termos do número de traços associados a loci; alguns dependem de um loco por traço e outros em traços poligênicos.
Estruturas populacionais A estrutura e os padrões de migração de uma população podem afetar o processo de especiação por reforço. Demonstrou-se que ele ocorre sob um modelo de ilha, com condições de migrações infrequentes em uma direção, e em modelos de migração simétrica, onde as espécies migram uniformemente entre populações.
esquerda|miniatura|Um espaço de parâmetros representando as condições em que a especiação por reforço pode ocorrer. Aqui, três resultados podem surgir: (1) extinção de uma das populações iniciais; (2) as populações iniciais podem se hibridizar; (3) as populações iniciais podem se especiar. Os resultados são determinados pela divergência inicial e pelo nível de aptidão dos híbridos.|333x333px
O reforço também pode ocorrer em populações únicas, zonas híbridas em mosaico (distribuições irregulares de formas parentais e subpopulações), e em populações parapátricas com zonas de contato estreitas.