Akcja Dziedzictwa Hogwartu osadzona jest w uniwersum Wizarding World i rozgrywa się około 1890 roku, ponad sto lat przed wydarzeniami z Harry’ego Pottera, w szkockich Highlands – tak w lokalizacjach opisanych na kartach powieści (zamek Hogwart, wioska Hogsmeade czy Zakazany Las), jak i wykreowanych specjalnie na potrzeby gry. Gracz wciela się w rozpoczynającego naukę na piątym roku nastolatka (Sebastian Croft / Amelia Gething) potrafiącego władać zapomnianą przez większość czarodziejów starożytną magią, w niewłaściwych rękach mogącą stanowić zagrożenie dla magicznego świata. Z pomocą swojego mentora i rówieśników stara się odkryć, dlaczego ten rodzaj magii został zapomniany, a zarazem powstrzymać złoczyńców chcących wykorzystać ją do swoich celów. Zgodnie z prawem czarodziejów humanoidalne stworzenia nie mogą nosić ani używać różdżek i są traktowane jak obywatele drugiej kategorii, co już w przeszłości kilkukrotnie prowadziło do powstań goblinów.