Poza Światłem Nad zamarzniętą powierzchnią księżyca Jowisza, Europą, liderka Upadłych zaczyna budować swoje imperium, by z pomocą Ciemności unicestwić Strażników oraz Ostatnie Miasto. Variks, wspierający niegdyś Upadłych, informuje Strażników o nowym zagrożeniu i konieczności jego powstrzymania.
Królowa-Wiedźma Savathûn – siostra Oryxa – odkrywa metodę na ujarzmienie Światłości, dzięki czemu żołnierze rządzonego przez nią Roju znacznie zyskują na sile. Strażnicy wyruszają do świata tronowego Królowej-Wiedźmy, aby odkryć sposób opanowania tej siły oraz przywrócić równowagę mocy.
Upadek Światła Miasto Neomuna przetrwało Upadek oraz inwazję Czarnej Floty pod pieczą Legionu Cienia w Układzie Słonecznym. Mieszkańcy pozbawieni Światła wyszkolili żołnierzy-ochotników wśród ludzi, formując obronną organizację Kroczących Wśród Chmur. Strażnicy wyruszają do miasta na planecie Neptun, by powstrzymać nowe i nieznane zagrożenie.