W planach znajdowało się również otwarcie biblioteki dla pracowników naukowych, którą w latach 1876–1878 przeniesiono do wschodniego skrzydła budynku.
Obecna struktura biblioteki we wschodnim skrzydle została zaprojektowana przez znanego lokalnego architekta Edmunda G. Linda i otwarta dla publiczności w 1878 roku. Biblioteka była częścią Instytutu Peabody’ego do 1967 roku, kiedy została przekazana na rzecz miasta Baltimore i stała się oddziałem leżącej nieopodal Wolnej Biblioteki Enocha Pratta. W 1982 roku została przekazana na rzecz Uniwersytetu Johnsa Hopkinsa i została częścią Zbiorów Specjalnych Biblioteki Eisenhowera na kampusie Homwood i częścią Bibliotek Sheridan na Uniwersytecie Johnsa Hopkinsa, co wynika z faktu że Instytut Peabody’ego jest powiązany z tym uniwersytetem.
Zbiory Główna kolekcja odzwierciedla szerokie spektrum zainteresowań, ale skupia się na XIX wieku, zgodnie z pragnieniem Peabody’ego, by była ona „dobrze wyposażona w każdy dział wiedzy i najbardziej uznaną literaturę”. Zbiory biblioteczne, w skład których wchodzi 300 000 wolumenów jest szczególnie zasobny w dzieła religijne oraz z dziedziny sztuki brytyjskiej, architektury, topografii i historii; amerykańskiej historii, biografii i literatury; języków i literatury romańskiej; historii nauki i geografii;