We wrześniu 2013 roku Orieszkin dołączył do rządu jako szef Dyrekcji Długoterminowego Planowania Strategicznego Ministerstwa Finansów. Od 3 maja 2015 r. do 30 listopada 2016 r. pełnił funkcję wiceministra finansów Rosji w ministerstwie kierowanym przez Antona Siłuanowa. Od 14 marca 2017 r. był Specjalnym Przedstawicielem Prezydenta Federacji Rosyjskiej ds. Współpracy Handlowej z Japonią. Od 30 listopada 2016 r. do 21 stycznia 2020 r. był ministrem rozwoju gospodarczego Federacji Rosyjskiej.
29 stycznia 2018 r. Departament Skarbu USA umieścił go w „Raporcie Kremlowskim”, który wymienia najważniejsze postaci polityczne (114 osób) i „oligarchów” (96 osób) Federacji Rosyjskiej. 19 listopada 2018 r. Maksim Orieszkin został przewodniczącym rady Centrum Badań Strategicznych.
Od 15 do 21 stycznia 2020 r. pełnił obowiązki ministra po dymisji rządu Dmitrija Miedwiediewa. 21 stycznia 2020 r. zrezygnował ze stanowiska ministra rozwoju gospodarczego, jego następcą mianowano Maksima Reszetnikowa. 24 stycznia 2020 r. został mianowany doradcą ekonomicznym prezydenta Rosji Władimira Putina. Od 8 maja 2020 r. przewodniczy zarządowi klubu piłkarskiego CSKA Moskwa.