22 kwietnia 1988, po śmierci Ezekiasa Papaioanu, objął stanowisko sekretarza generalnego AKEL-u.
W 1991 wszedł po raz pierwszy w skład cypryjskiej Izby Reprezentantów z okręgu Kirenia. W wyborach w 1996, 2001 i 2006 uzyskiwał reelekcję. 7 czerwca 2001 został wybrany na przewodniczącego Izby Reprezentantów. Po wyborach w 2006 zachował stanowisko przewodniczącego parlamentu, które zajmował do 2008. Z racji sprawowanej funkcji wchodził również w skład Rady Narodowej, ciała doradczego prezydenta Cypru. W 2004 jego ugrupowanie nawoływało do odrzucenia w referendum planu zjednoczeniowego Kofiego Annana.
Działalność od 2008 W 2008 Dimitris Christofias wziął udział w wyborach prezydenckich na Cyprze. W pierwszej turze głosowania z 17 lutego 2008 zajął drugie miejsce z wynikiem 33,3% głosów za Joanisem Kasulidisem (33,5%) oraz przed urzędującym prezydentem Tasosem Papadopulosem (31,8%). Przed drugą turą wyborów otrzymał wsparcie od urzędującego prezydenta. 24 lutego 2008 w drugiej turze głosowania pokonał kontrkandydata, zdobywając 53,4% głosów. W czasie kampanii wyborczej i tuż po elekcji zapowiedział podjęcie działań zmierzających do zjednoczenia podzielonej wyspy.