Zmiany w ustroju IKR wprowadzono w 1935 r. rozporządzeniem Ministra Poczt i Telegrafów z 31 sierpnia 1935 o organizacji państwowego przedsiębiorstwa „Polska Poczta, Telegraf i Telefon”Dziennik Urzędowy Ministerstwa Poczt i Telegrafów z 1935 nr 20, poz. 55. oraz dołączoną do niego Instrukcją Organizacyjną jednostek kierowniczych, wykonawczych i centralnych państwowego przedsiębiorstwa „Polska Poczta, Telegraf i Telefon”. Zmieniono nazwę instytucji, która odtąd nazywała się: Izba Kontroli Rachunkowej Poczty i Telekomunikacji. Zaliczono ją do centralnych jednostek przedsiębiorstwa „Polska Poczta, Telegraf i Telefon”. Na czele IKR stał Dyrektor. Instrukcja Organizacyjna określiła jego obowiązki, do których należało przede wszystkim kierowanie czynnościami Izby, czuwanie nad należytym wykonywaniem przez Izbę czynności kontrolnych i nadzorowanie wykonywanych prac.

Od 1935 IKR dzieliła się na następujące oddziały: rejestracyjno-reklamacyjny kontroli wpłat i wypłat przekazów krajowych bilansowy kontroli przekazów zagranicznych kontroli opłat i rozrachunków zagranicznych oraz sekretariat.